云南省5个地区大绒鼠形态学的Bergmann定律检验

任月，贾婷，章迪，张浩，王政昆，朱万龙*

(1.云南省高校西南山地生态系统动植物生态适应进化及保护重点实验室，云南师范大学生命科学学院，生物能源持续开发利用教育部工程研究中心，云南省生物质能与环境生物技术重点实验室，昆明650500；2.云南经济管理学院，昆明650106)

Bergmann定律指出受温度调节，高纬度和低温环境的恒温动物体型较大，体表面积较小，有利于抗寒，而低纬度和高温环境地区的恒温动物体型较小，体表面积较大，有利于散热(Bergmann，1847；Mayr，1963)。Bergmann定律随后在昆虫类、两栖类、鸟类和哺乳类中都得到很好的验证。Blanckenhorn和Demont(2004)在11目46种昆虫体型随纬度的地理变异的研究中，发现有37%的物种体型随纬度的地理变异符合Bergmann定律，而其他的则不符合Bergmann定律。国内学者对昆虫体型地理变异研究发现，纬度越高，瓢虫的体长或体宽越大(毕孟杰等，2015)，这与Bergmann定律相符，而亚洲玉米螟Ostiniafurnacalis的平均蛹重、体长、后足腿节长和前翅长与样本采集地的纬度间存在显著负相关关系，不符合Bergmann定律(涂小云等，2011)。关于两栖动物Bergmann定律的检验，Ashton(2002)发现9种无尾类体长的地理变异符合Bergmann定律，2种有尾类体长的地理变异明显符合反Bergmann定律。华西蟾蜍Bufoandrewsi的体长随海拔变异符合Bergmann定律(Liao &Lu，2012)。而金龙等(2018)对隆肛蛙Feiranaquadranus体长随海拔变异的研究发现，其不符合Bergmann定律。Gibson等(2019)发现迁徙滨鸟体质量与纬度呈负相关，并与环境温度呈正相关，与Bergmann定律相符。对110种哺乳动物研究发现，其中有78种的身体大小与海拔呈正相关，而对64种哺乳动物研究发现，有48种的身体大小与温度呈负相关(Ashtonetal.，2000)；海港海豚Phocoenaphocoena的体型、丹麦红狐Vulpesvulpes和亚洲豹Melesmeles的头骨大小随全球温度增加而增加(Read &Gaskin，1990；Yomtov，2003)；衣囊鼠科Geomyidae和鼹科Talpidae等小型哺乳动物符合Bergmann定律(Ashtonetal.，2000)。20世纪50年代首次报道了人类形态的不同性状与年平均温度之间的生态地理关系(Schreider，1950；Roberts，1953)，Wells等(2019)研究发现，欧洲人的身高和体质量显著增加。以上说明不同的物种对于是否符合Bergmann定律是存在差异的。

Allen定律是Bergmann定律的衍生定律(Allen，1877)，其预测恒温动物的肢体、尾巴和耳朵在温暖气候中会因为温度调节而变大。研究发现，Allen定律适用于一些鸟类(Laiolo &Rolando，2001)和哺乳类(Yomtov &Yomtov，2004，2005；Bettietal.，2015)。典型符合Allen定律的是鸟喙，喙作为鸟类有效的散热器，较小的喙表面积有利于鸟类在较冷的环境中保持恒定的温度，而较大的喙表面积在较温暖气候中能提高散热效率(Symonds &Tattersall，2010)。但也有一些鸟类(Wiedenfeld，1991)和啮齿动物(Duetal.，2017)不符合Allen定律。

大绒鼠Eothenomysmiletus为横断山区的特有种(彭培英等，2015)，无性二型特征(朱万龙等，2009)，多于夜间活动(罗泽珣等，2000)。云南山区是我国特有的高山峡谷地区，受山体南北走向及海拔的影响，随海拔升高，气温降低、降水增加，具有干湿两季分明、年温差小、日温差大、立体气候显著等特点(吴征镒，王荷生，1983)。关于Bergmann定律和Allen定律的检验在两栖类、鸟类和小型兽类中很多，而在小型啮齿类动物上的检验甚少，本研究选择云南省德钦、香格里拉、丽江、剑川和哀牢山的大绒鼠为研究对象，检验Bergmann定律和Allen定律的有效性，探索影响小型啮齿动物表型性状的环境因子。

1 材料与方法

1.1 研究对象

2018年冬季，于云南省德钦(99°03′75″E，28°35′14″N；n=10)、香格里拉(99°83′16″E，27°90′73″N；n=11)、丽江(100°22′90″E，26°87′53″N；n=10)、剑川(99°75′03″E，26°43′95″N；n=11)和哀牢山(100°42′49″E，24°90′30″N；n=11)获得53只雄性大绒鼠样本(图1)，均为非繁殖期的健康成年个体。捕捉后处死，测量相关指标后-80 ℃保存。研究中的纬度、海拔和年平均温度从当地气象局获取。

图1 云南省5个地区大绒鼠的采样点Fig.1 Locations of 5 sampling sites of Eothenomys miletus in Yunnan Province

1.2 形态学测量

参照杨奇森等(2005)和夏霖等(2006)的方法测量大绒鼠的形态学指标：体质量、体长、尾长、耳长、耳宽、前肢长、后肢长、颅全长和颅基长(精确到0.01 cm)。

1.3 统计方法

采用SPSS 20.0对数据进行统计，并进行正态分布验证，所有数据均符合正态分布。采用单因素方差分析不同地区大绒鼠形态性状。采用双变量相关分析中的Pearson分析方法检验各环境因子对大绒鼠形态学指标的解释能力；利用一般线形模型(generalised linear models，GLM)以体质量和体长为独立变量，纬度、海拔和年平均温度为固定因子，检测体质量和体长等形态学指标的地理变异是否符合Bergmann定律；采用多元线性回归(multiple linear regression)研究纬度、海拔和年平均温度对形态学指标的主要影响，使用标准系数绝对值表达，即绝对值越大，形态学指标受环境因子的影响越大。

2 结果

2.1 形态学指标

方差分析结果显示，5个地区雄性大绒鼠的各项形态学指标已具有统计学意义的差异(表1)。

表1 云南省5个地区大绒鼠的形态学指标分析Table 1 Analysis of the morphological traits of Eothenomys miletus from 5 areas of Yunnan Province

2.2 形态学指标与纬度、海拔和年平均温度的相关关系分析和线性回归分析

研究区域大绒鼠形态学指标与纬度、海拔和年平均温度的双变量相关分析结果表明，大绒鼠的体质量、体长、尾长、耳长、耳宽、前肢长、后肢长、颅全长、颅基长均与纬度、海拔和年平均温度有显著相关关系，其中，与纬度和海拔呈负相关，与年平均温度呈正相关(表2)。体质量(图2)、体长(图3)、尾长(图4)、耳长和耳宽(图5)、前肢长和后肢长(图6)、颅全长(图7)和颅基长(图8)与纬度、海拔和年平均温度的线性回归分析发现，其均随纬度和海拔的增加而变小，并随年平均温度的增加而变大。

图8 大绒鼠的颅基长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系Fig.8 Relationship of the cranial basal length of Eothenomys miletus with latitude (A)， altitude (B) and annual average temperature (C)

图7 大绒鼠的颅全长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系Fig.7 Relationship of the cranial length of Eothenomys miletus with latitude (A)，altitude (B) and annual average temperature (C)

图6 大绒鼠的前肢长和后肢长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系Fig.6 Relationship of the fore limb length and hind limb length of Eothenomys miletus with latitude (A)， altitude (B) and annual average temperature (C)

图5 大绒鼠的耳长和耳宽与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系Fig.5 Relationship of the eye length and eye width of Eothenomys miletus with latitude (A)， altitude (B) and annual average temperature (C)

图4 大绒鼠的尾长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系Fig.4 Relationship of the tail length of Eothenomys miletus with latitude (A)， altitude (B) and annual average temperature (C)

图3 大绒鼠的体长和纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系Fig.3 Relationship of the body length of Eothenomys miletus with latitude (A)， altitude (B) and annual average temperature (C)

表2 大绒鼠的身体指标和头骨指标与纬度、海拔和年平均温度做双变量相关性分析Table 2 Relationship of the body and skull traits of Eothenomys miletus with latitude， altitude and annual average temperature

2.3 大绒鼠各性状与纬度、海拔和年平均温度的多元线性回归分析

标准系数结果表明，大绒鼠的体质量、体长、颅全长和颅基长受纬度影响更显著，尾长和前肢长受海拔影响更显著，而耳长、耳宽和后肢长受年平均温度影响更显著(表3)。

表3 大绒鼠的身体指标和头骨指标与纬度、海拔和年平均温度的多元线性回归分析标准系数Table 3 Standard coefficients of multivariate linear regression analysis among the body and skull traits of Eothenomys miletus and latitude，altitude and annual average temperature

3 讨论

大规模且系统的体型进化是生物学的基本问题之一，识别纬度、海拔和年平均温度等环境因子变化下的动物体型变化有助于了解动物的生活史(Louetal.，2012)。Bergmann(1847)提出随着温度下降和纬度增加，恒温动物的体型会增大，而Allen定律作为Bergmann定律的衍生法则，提出恒温动物的突出部分(尾巴、四肢和外耳等)的尺寸会随温度下降和纬度增加而减小(Allen，1877)。这 2个“生态定律”反映物理原理，即热量产生与身体质量或体积有关，热量损失与表面积有关。在这个基础上，寒冷环境有利于四肢较小的动物来保存热量，而温暖栖息地则有利于形成鲜明对比的特征来促进热量的损失。本研究结果表明，大绒鼠的体质量、体长与纬度、海拔和年平均温度有显著相关关系，其中与纬度和海拔呈负相关，与年平均温度呈正相关，不符合Bergmann定律。头骨是动物恒定性器官之一，头骨大小亦能反映动物体型大小的变化，在对中华姬鼠Apodemusdraco和社鼠Niviventerconfucianus的颅基长地理变异研究中，发现Bergmann定律在中华姬鼠和社鼠中没有广泛适用性(黄艳南等，2012)，本研究发现大绒鼠头骨的颅全长和颅基长随纬度和海拔的增加而变小，并随年平均温度增加而变大，不符合Bergmann定律。研究结果表明，大绒鼠体质量、体长、颅全长和颅基长受纬度影响较大。本研究采集横断山云南山区不同地区(德钦、香格里拉、丽江、剑川和哀牢山)的大绒鼠，采样点海拔2 218～3 459 m，年平均温差较大，虽没有采集到云南山区最北和最南地区样本，但5个地区大绒鼠的身体指标和头骨指标已存在分化。Du等(2017)以横断山啮齿类动物为模型，对其体长、尾长/体长等指标研究发现，动物体长沿海拔升高减小，而尾长/体长符合Allen定律，并将其解释为在生态和进化过程中啮齿动物的功能性状在动物分配中的差异性，生态适应是复杂的过程，影响动物功能特征的多个方面。

本研究组之前对头骨进行多维尺度分析发现，5个地区大绒鼠头骨存在差异(张海姬等，2019)，本研究发现，大绒鼠尾长、前肢长、后肢长、耳宽和耳长随纬度的增加而变小，不符合Bergmann定律，而这些身体突出部分随年平均温度的增加而增加，符合Allen定律。其中尾长和前肢长受海拔影响显著，而耳长、耳宽和后肢长受年平均温度影响更显著，推测在进化过程中，大绒鼠身体突出部分受环境温度影响较大，在低温环境下通过减小四肢、尾巴和外耳等突出部位保存热量、抵御严寒。

综上所述，横断山云南山区不同地区大绒鼠的体型和头骨性状变异与Bergmann定律不相符，但其突出部位的变异符合Allen定律。