基于红外相机对甘肃兴隆山国家级自然保护区鸟兽多样性的调查

毛锐锐，张德喜，孙章运，陈刘阳，张红勇，刘瑞，张立勋*

（1.兰州大学生态学院，兰州 730000；2.甘肃兴隆山国家级自然保护区管护中心，甘肃 榆中 730117；3.兰州大学榆中山地生态系统野外科学观测研究站，兰州 730000）

生物多样性是人类可持续发展和生存的物质基础，也是自然环境的物质基础与保障（马驹如，1994；朱淑怡等，2017）。构建系统的生物多样性监测体系是有效评估其保护成效的途径（马克平，2011）。鸟兽监测不仅是生物多样性监测的重要内容，也是生物多样性保护与评价的重要基础（Morrison.，2007；Liu.，2013），因此对鸟兽进行监测是至关重要的。自然保护区在野生动物种群维持和栖息地保护中扮演着重要角色（Shrestha.，2021），对自然保护区鸟兽资源现状的监测可为其提供基础资料和保护方向。

甘肃兴隆山国家级自然保护区成立于1988年，是以森林生态系统和野生动物为保护对象的保护区，保护区利用传统方法进行的鸟兽多样性的科学研究和调查包括：王香亭（1996）利用传统调查方法记录到鸟类14目31科123种，兽类6目11科25种；张迎梅（1998）研究雀形目Passeriformes食虫鸟在春夏季的差异，邵明勤等（2005，2006）研究了人为干扰和森林演替对保护区鸟类群落的影响，以及邵明勤等（2007）研究了麻家寺保护站的鸟类多样性；兽类集中于马麝（孟秀祥等；2010；佟梦等，2010；杨萃等，2011；王静等，2020）、梅花鹿（王春玲，2017）和野猪（徐涛，2018）等物种。

红外相机技术相对于传统的野生动物监测方法，具有客观性、长期连续、易于获取珍贵物种的影像资料、便于重复确认等优点（Olson.，2012），能够对本地物种名录的编制进行有效补充（杨雄威等，2020），为生物多样性的保护和持续利用提供重要信息，成为补充完善传统调查保护区内鸟兽资源的可靠方法（赵定等，2021）。2018年9月—2020年8月在甘肃兴隆山国家级自然保护区利用红外相机技术展开调查，以期更新保护区本底资源，同时初步分析物种空间分布特征，为后续科学研究和保护与管理工作提供基础数据支撑。

1 研究方法

1.1 研究区概况

兴隆山国家级自然保护区（103°50′～104°10′E、35°38′～35°58′N）位于甘肃省榆中县境内，由兴隆山和马衔山两大近似平行延伸的山脉组成，东西长37 km，南北宽17 km，总面积约33 301 hm，海拔2 000～3 670 m。年均气温3～7℃，年降水量340～520 mm，无霜期70～130 d。区内以森林生态系统类型为主，垂直带谱明显，主要有针叶林、针阔混交林、落叶阔叶林、高山灌丛、高山草甸和荒漠草原（王香亭，1996）。

1.2 红外相机布设方法

利用ArcGIS 10.2将保护区划分为若干个1 km×1 km的公里网格，综合考虑功能区、植被类型、海拔梯度等要素，选取其中60个公里网格，于2018年9月—2020年8月 在 每 个 网 格 内 布 设1台红外相机（易安卫士L710），共布设60台（图1）。红外相机野外安装选择兽径、水源地或动物活动痕迹较多的位点（李晟等，2016），相邻2台相机间隔不小于500 m，相机固定在离地面50～100 cm的树干上，或固定于自制三脚架上，所有位点均不设置诱饵。同时，记录每一台相机的编号、放置日期、经纬度、海拔以及植被类型等。红外相机每隔4～5个月更换电池和储存卡，及时维护和补充丢失的相机。红外相机工作时间设置为24 h，每次触发连拍3张照片与1段10～15 s的视频组成1组照片，触发间隔30 s。

图1 甘肃兴隆山国家级自然保护区红外相机分布Fig.1 Camera sites in the Xinglong Mountains National Nature Reserve，Gansu

1.3 数据处理与分析

从照片中获取拍摄日期、时间以及工作天数，完成物种鉴定、数量统计、独立有效照片等数据的整理。物种鉴定参考《甘肃脊椎动物志》（王香亭，1991）、《中国鸟类野外手册》（约翰·马敬能等，2000）、《中国兽类野外手册》（Smith，谢焱，2009），分类系统依据《中国哺乳动物多样性（第2版）》（蒋志刚等，2017）、《中国鸟类分类与分布名录（第三版）》（郑光美，2017），物种保护等级参考《国家重点保护野生动物名录》（国家林业和草原局，农业农村部，2021），濒危等级分别参考《中国脊椎动物红色名录》（蒋志刚等，2016）、世界自然保护联盟（IUCN）濒危物种红色名录（https：//www.iucnredlist.org）和CITES附录（https：//cites.org/eng/app/appendices.php）。

1台红外相机持续工作24 h计为1个有效相机工作日（李晟等，2016）。同一台相机在30 min以内拍摄到的同一物种定义为1张独立有效照片（O’Brien，2003）。物种相对种群数量评估的指标选取物种相对多度指数（relative abundance index，RAI）（李晟等，2014）。RAI以红外相机调查中同一物种的拍摄率为基础（李晟等，2016；张明明等，2019）：RAI=A/×1 000，式中，A为红外相机所拍摄到的第种的独立照片数，为所有相机位点的总相机日。

采用拍摄率（photographic rate，PR）作为衡量动物相对多度的指标，比较不同动物出现的频度（Rovero.，2014），以此比较不同海拔段及不同植被类型的拍摄率，PR=有效照片数/相机日×100。

月相对丰富度指数（monthly relative abundance index，MRAI）分析鸟兽年活动格局（Liu.，2013），MRAI=M/T×100，式中，M为第月所有物种的独立有效照片数，T代表第个月红外相机工作日。

网格占有率（grid occupancy，GO）指某一调查区域内，某物种被拍到的网格单元数占所有正常工作的网格单元数的百分率，初步评估物种的分布情况，GO=G/×100%，式中，G表示第种被拍到的网格单元数，表示所有正常工作的网格单元数（肖治术等，2019；肖治术，2019）。

利用R中的vegan包绘制物种累积曲线，并使用Kruskall-Wallis检验分析不同功能区、植被类型及海拔的物种数总体分布差异。所有的数据整理和分析均在Excel 2016和R中完成。

2 结果与分析

本次调查累计33 521个相机工作日，共获得独立有效照片7 877张，其中，鸟类2 654张（33.69%），兽类2 492张（31.64%），家畜、其他人员和无法鉴定的共2 731张（34.67%）。共鉴定出鸟类8目18科49种，兽类4目8科11种（附录Ⅰ）。

2.1 物种累积曲线

红外相机监测到30 d时，兽类物种数趋于稳定（11种），表明抽样充分。鸟类监测物种数开始呈现快速增长，后增长逐渐缓慢，365 d内监测到38种，703 d监测到第49种，说明监测到的物种数低于真实存在的物种数（图2）。

图2 兴隆山国家级自然保护区红外相机监测物种累积曲线Fig.2 Accumulation curve of species captured by camera-trapping in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

2.2 鸟兽物种组成

国家一级重点保护动物有3种：荒漠猫、马麝和梅花鹿；国家二级重点保护动物有10种，分别是苍鹰、雕鸮、纵纹腹小鸮、燕隼、橙翅噪鹛、红喉歌鸲、蓝喉歌鸲、贺兰山红尾鸲、豹猫和石貂。在《中国脊椎动物红色名录》中被列为极危（CR）的3种：荒漠猫、马麝和梅花鹿；濒危（EN）的2种：贺兰山红尾鸲和石貂；近危（NT）的3种：苍鹰、雕鸮和亚洲狗獾；易危（VU）的1种：豹猫。被IUCN濒危物种红色名录列为濒危（EN）的1种：马麝，易危（VU）的1种：荒漠猫，近危（NT）的1种：贺兰山红尾鸲。被列入CITES附录Ⅱ的6种，包括雕鸮、纵纹腹小鸮、燕隼、荒漠猫、豹猫和马麝。中国特有种共6种：黄腹山雀、山噪鹛、橙翅噪鹛、宝兴歌鸫、贺兰山红尾鸲和荒漠猫。新增保护区记录2个：栗背岩鹨和苍鹰。

2.3 物种丰富度

GO鸟类排名前5的分别是环颈雉（95.00%）、灰 头 鸫（65.00%）、橙翅噪鹛（58.33%）、宝兴歌鸫（38.33%）和赤颈鸫（36.67%）；排名前5的兽类是亚洲狗獾（80.00%）、豹猫（80.00%）、马麝（73.33%）、灰尾兔（46.67%）和北花松鼠（36.67%）。

RAI最高的5种鸟类是环颈雉（24.88）、橙翅噪鹛（19.21）、灰头鸫（14.44）、宝兴歌鸫（4.39）和赤颈鸫（2.18）；最高的5种兽类是马麝（13.99）、亚洲狗獾（13.99）、达乌尔鼠兔（11.96）、灰尾兔（11.63）和豹猫（11.04）。

RAI排名前10（附录Ⅰ）物种的年际动态显示：2020年高于2019年的鸟类有3种，即环颈雉、赤颈鸫和棕胸岩鹨；兽类有6种，即马麝、亚洲狗獾、豹猫、北花松鼠、野猪和梅花鹿（图3）。

图3 兴隆山国家级自然保护区红外相机监测物种排名前10的相对多度指数Fig.3 Relative abundance index of the top 10 species monitored by camera-trapping in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

2.4 物种年活动格局

MRAI结果表明：鸟类的活动高峰期为5月和9月，12月到翌年2月最低（图4）；兽类的活动高峰期为5月和6月，12月到翌年3月最低。

图4 兴隆山国家级自然保护区红外相机监测物种的月相对多度指数Fig.4 Monthly relative abundance index of species monitored by camera-trapping in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

2.5 物种丰度空间分布

从功能区看，实验区的拍摄率最高（19.50%），缓冲区的物种多样性指数最高（2.68）。鸟类物种数在各个功能区之间存在显著差异（=6.998，=2，=0.030），兽类物种数无显著差异。从植被类型看，高山灌丛的物种拍摄率和多样性指数最高（25.05%，2.69），荒漠草原的最低（9.22%，0.57）。鸟类物种数在各种生境类型之间存在显著差异（=12.468，=5，=0.029），兽类物种数无显著差异。随着海拔增加，记录到的物种数增加，2 635～2 835 m海拔段的物种多样性指数最高（2.74），海拔超过3 035 m的拍摄率最高（25.60%），而较低海拔区的较低。鸟兽物种数在各海拔段之间无显著差异（表1）。

表1 兴隆山国家级自然保护区不同功能区、生境和海拔的相机位点分布及拍摄物种数量Table 1 Distribution of camera sites and number of captured species in different functional zones，habitat types and elevation ranges in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

3 讨论

兴隆山国家级自然保护区利用红外相机进行了2年的野生动物监测，一些中国特有鸟类如橙翅噪鹛、宝兴歌鸫等，以及珍稀保护兽类物种如马麝、豹猫等均得到影像确认。本次调查兽类取样相对充分，但与本底资源（王香亭，1996）相比，艾鼬狼、赤 狐等大中型食肉动物未被拍摄到，这可能是由于过去调查依据访问和历史资料，数据本身存在偏差，如狼和赤狐等已经从保护区消失；而本次监测到的荒漠猫属于稀有物种，兴隆山地处该物种分布区边缘，可能因为密度较低，在过去的调查中未被记录到。此外，与传统调查相比（王春玲，2017），本次在2个红外相机位点监测到人为引入重建的梅花鹿种群，说明红外相机调查能够更准确提供物种的分布位点；14个位点拍摄到60张野猪重建种群的独立有效照片，远高于徐涛（2018）的结果，说明红外相机数量、布局及监测时长决定了获取物种分布及种群状态的信息。物种累积曲线表明鸟类取样还未完全达到饱和，这可能受红外相机的使用局限影响（Li，2010；汤小明等，2016），拍摄到的多为地栖林下鸟类，本底资源（王香亭，1996）记录的佛法僧目Coraciiformes、鹃形目Cuculiformes、夜 鹰 目Caprimulgiformes和 鹰 形 目Accipitriformes等物种均未被拍摄到。

本次调查到的野生鸟兽相对多度存在明显的季节变化。影响鸟类这种变化的直接原因是迁徙鸟类（如红喉歌鸲、红胁蓝尾鸲）数量的变化（邵明勤，2006），鸟类在5月物种数月变化最高，这可能与鸟类繁殖相关，由于筑巢、觅食、育雏导致拍摄率增加；9月出现一次高峰，可能与食物资源的减少使得鸟类觅食增加和夏候鸟的迁徙（邵明勤，2006）有关。兽类物种数月变化不大，群落较为稳定，在12月到翌年3月较少，这可能与保护区优势种亚洲狗獾和北花松鼠的冬眠习性相关，该结论与王晓宁等（2019）对连城保护区鸟兽调查的结论一致。

植被类型多样化和海拔梯度的差异都会导致物种分布不均（Chesson，2000；Longino & Colwell，2011；Guo，2013）。红外相机在不同栖息地的拍摄率显示，高山灌丛是兴隆山鸟兽拍摄率最高的植被类型，这与邵明勤等（2006）样线调查保护区麻家寺保护站鸟类多样性结论一致；高山灌丛拍摄率较高可能也与红外相机台数（19台）有关，监测力度大，拍摄物种数也相应增加，在荒漠草原和高山草甸均布设2台，导致监测到的物种多样性存在显著差异；此外，该研究拍摄到的梅花鹿位点全部位于灌丛，这与桃红岭保护区内梅花鹿对栖息地选择研究一致（李佳等，2015；周鸭仙等，2019）。在海拔梯度上，保护区中海拔段（2 635～2 835 m）拍摄物种数最多，这与山地动物分布呈中海拔单峰型一致（刘开明等，2017；Liang.，2021）。该区域内物种集中分布在中海拔段这一现象，可能因为低海拔段的人为干扰较大；而高海拔段可能由于每年积雪期较长，降低了物种食物来源，导致物种多样性有所降低。

本次调查中新记录物种出现及消失物种的种群重建均说明兴隆山保护区成效显著，充分证明红外相机技术在促进保护区野生动物资源编目调查的重要性（肖治术，2016）。同时，红外相机技术还能有助于掌握保护区内干扰因子情况，包括干扰种类、干扰范围、干扰强度以及干扰时间等（赵定等，2021）。本研究中发现干扰主要是人类活动（包括采集蕨菜、捡菌、砍竹子、游客游玩等）和家畜（包括羊、马、牦牛、牛、狗），建议保护区针对干扰应采取相应治理措施。本研究团队将持续在保护区内进行红外相机监测结合样线调查，完善保护区内鸟兽多样性动态变化的监测评估，从而为今后该区内野生动物的生态学研究和保护管理提供数据支撑。

感谢兰州市林业局的项目资助，感谢甘肃兴隆山国家级自然保护区管理局的帮助与支持，感谢兰州大学生命科学学院梁嘉文、谢泽贤、张义等同学在读取数据过程中的辛苦付出，感谢兰州大学安蓓老师在论文修改过程中的辛勤付出。

附录Ⅰ兴隆山国家级自然保护区红外相机所记录的鸟兽物种名录AppendixⅠSpecies list of birds and mammals recorded by camera trapping in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

续附录Ⅰ

续附录Ⅰ