豫中地区主栽烤烟品种烟叶成熟期氮代谢特征研究

王 群，刘化冰，陈 飞，何 澎，韩晓哲，杨丙钊

(1.内蒙古自治区烟草公司烟叶处，内蒙古 呼和浩特 010020；2.浙江中烟工业有限责任公司，浙江 杭州 310000；3.贵州烟叶复烤有限责任公司毕节复烤厂，贵州 毕节 551700；4.深圳烟草工业有限责任公司，深圳 518109；5.深圳波顿香料有限公司，深圳 518055；6.河南中烟工业有限责任公司，河南 郑州 450099)

豫中地区主栽烤烟品种烟叶成熟期氮代谢特征研究

王 群1，刘化冰2，陈 飞3，何 澎4，韩晓哲5，杨丙钊6*

(1.内蒙古自治区烟草公司烟叶处，内蒙古 呼和浩特 010020；2.浙江中烟工业有限责任公司，浙江 杭州 310000；3.贵州烟叶复烤有限责任公司毕节复烤厂，贵州 毕节 551700；4.深圳烟草工业有限责任公司，深圳 518109；5.深圳波顿香料有限公司，深圳 518055；6.河南中烟工业有限责任公司，河南 郑州 450099)

采用随机区组试验，深入研究了豫中地区主栽烤烟品种中烟100和NC89成熟期的氮代谢特性。结果表明：成熟期，2个品种叶片GS1酶活性均呈上升趋势，GS2酶活性均呈下降趋势。与NC89相比，中烟100的2种GS同工酶活性均较低。同时，中烟100具有较低的叶片NH4+浓度、总氮含量和可溶性蛋白含量，且具有较大的氨气挥发潜力。而NC89在生育后期具有较高的氮素再利用能力，这可能是中烟100具有较强耐氮肥能力，而NC89易贪青晚熟的原因之一。

烤烟；谷氨酰胺合成酶同工酶；氮素代谢；相关性分析

Abstract： The randomized block experiment was carried out to deeply research the characteristics of nitrogen metabolism in mature leaves of mainly-planted flue-cured tobacco varieties (Zhongyan 100 and NC89) in the central area of Henan province. The results showed that: at maturity stage, the activity of GS1 in leaves of these two varieties all revealed an upward trend, while the activity of GS2 was decreasing. Zhongyan 100 had lower GS1 activity and GS2 activity, lower NH4+concentration, total nitrogen content and soluble protein content in leaves, and greater ammonia volatilization potential than NC89; but NC89 had a higher nitrogen reuse capacity at later growth stage than Zhongyan 100. The above results might be the reasons for the stronger nitrogen-tolerance of Zhongyan 100 and the late maturing of NC89.

Keywords： Flue-cured tobacco; Glutamine synthase isozyme; Nitrogen metabolism; Correlation analysis

氮素是烤烟生长发育和品质形成的重要因素，其用量涉及到碳氮代谢水平的高低和转化时间的早晚，并最终影响烤烟糖、总氮和烟碱等的积累[1]。烟叶成熟期是品质形成的关键时期，合理的氮素供应是形成优质烟叶的前提[2]。目前，我国豫中烟区氮肥用量普遍偏高，加之土壤中的氮素残留量高、矿化量大，导致成熟期烟叶氮素营养过多，破坏了碳氮代谢的协调性，最终造成烟叶品质低劣[3-4]。氮代谢特性在不同烤烟品种间存在差异[5]，耐氮肥性强的品种在氮素残留量高的条件下不容易贪青晚熟，进入成熟期依然能够正常落黄，从而保证烟叶的良好品质。20世纪90年代以来，学者主要围绕不同烤烟品种对氮素吸收的差异来探究其耐氮肥机理[6-7]，结果表明：耐肥能力强的品种与不耐肥品种相比较而言，叶绿素含量、根系活力和硝酸还原酶活性均明显偏低。近些年来，大量研究发现，植物生育后期地上部的氨气挥发是氮素损失的主要途径[8-10]。刘化冰[11]、段旺军[12]等对不同耐肥性烤烟品种生育后期质外体生理指标和有关代谢酶活性进行了分析，发现耐氮肥品种叶片质外体铵离子浓度高于不耐氮肥品种，具有较大的氨挥发潜力，且差异达到极显著水平。这些研究大多是围绕烤烟叶片生育后期地上部氨气挥发、氮素转移来探讨其耐氮肥机理。

Kichey等[13]通过主成分分析法，研究了氮代谢生理指标的第一主成分为GS同工酶活性以及总氮、蛋白质、氨基酸和叶绿素含量，且发现蛋白质、氨基酸和总氮含量与叶片GS酶活性呈显著正相关关系。基于亚细胞定位的不同，高等植物的GS同工酶可以分为2类：一类为定位于细胞液中的由多个基因编码的GS1，主要参与种子萌发时储存氮源的转运及叶片衰老时氮源的转移及再利用；另一类定位于质体中的GS2，由一个核基因编码，主要参与光呼吸、硝酸还原产生的氨的同化过程[14]。目前，对GS同工酶的研究逐渐成为探索植物氮代谢机理和改良氮代谢效率的热点，而现阶段在烟草中关于GS同工酶的活性动态变化及其与氮代谢相关生理指标的相关性研究尚未见报道。豫中烟区是我国典型的浓香型特色烤烟产区，对豫中烟区主栽品种进行氮代谢特征研究，有利于完善烤烟氮代谢机理的研究，进而深入挖掘浓香型特色产生的机制。

1 材料与方法

1.1试验材料

参试烤烟品种为豫中烟区具有较大种植面积的中烟100(ZY100)和NC89，其中中烟100具有较强的耐肥能力，而NC89的耐肥性较差。施用肥料为硝酸铵、磷酸二氢钠和硫酸钾，由许昌市烟草公司提供。

1.2试验设计及取样

试验于2016年在许昌市襄城县进行，试验地前茬作物为红薯，土壤质地为黄棕壤土，土壤肥力均匀，耕层含有机质9.71 g/kg、全氮0.94 g/kg、速效氮69.25 mg/kg、速效磷26.83 mg/kg、速效钾95.67 mg/kg，pH值7.82。于5月10日进行移栽，采用随机区组设计，每个品种3次重复，共6个小区。每一小区植烟50株，株行距为110 cm×55 cm，所施肥料N∶P2O5∶K2O为1∶2∶3，采用穴施方式，按照优质烟叶生产方式进行管理，7月9日进行打顶。在叶龄50、60、70 d(以幼叶长1 cm，宽0.5 cm时作为叶龄第1天)取第12片叶(自下向上数)测定烟叶GS同工酶蛋白亚基含量，同时测定GS、GDH、NR酶的活性变化，以及叶片铵离子浓度、总氮、可溶性蛋白和质外体NH4+浓度、质外体pH值和氨气补偿点。

1.3测定内容与方法

1.3.1 GS同工酶蛋白亚基的测定 参照段旺军等[12]的试验方法。首先，对采集的叶片样品进行粗酶液的制备，随后将所提取的粗酶液进行SDS-PAGE电泳分离，所配置的凝胶规格为：浓缩胶5%，分离胶15%。凝胶的制备和电泳方法参考《分子克隆指南》。电泳结束后开始进行Western Blot,包含膜处理、转膜、封闭、一抗孵育和二抗孵育。所用抗体由河南农业大学烟草学院育种实验室馈赠。最后，将Western ECL Substrate的2种组分按照1∶1的比例混合，然后该混合液与膜常温孵育5 min，用Bio-Rad化学发光成像系统进行拍照，并进行灰度分析。

1.3.2 氮代谢酶活性测定 谷氨酰胺合成酶(GS)活性的测定参照O’ Neal D等[15]的方法。谷氨酸脱氢酶(GDH)活性的测定参照Turano F J等[16]的方法。硝酸还原酶(NR)活性测定参照邹琦[17]的方法。

1.3.3 其他生理指标测定方法 质外体NH4+浓度和质外体pH值测定参考文献[12]的方法。本试验测定的溶液苹果酸脱氢酶活力与叶片苹果酸脱氢酶活力比值为2.33%(小于3%)，符合试验标准[9]。氨气补偿点的计算参考文献[12]的方法。叶片NH4+浓度、可溶性蛋白和总氮含量分别采用改良的茚满三酮法、凯氏定氮法和考马斯亮蓝G-250法测定[17]。

1.4数据处理

采用SPSS 22.0软件进行数据单因素方差分析(ANOVA)，使用新复极差法在0.01显著性水平进行差异显著性分析，图表用Excel 2016和SigmaPlot 1 2.5软件绘制。

2 结果与分析

2.1不同烤烟品种叶片GS同工酶蛋白亚基含量差异

2.1.1 不同烤烟品种叶片GS1蛋白亚基含量差异 由于谷氨酰胺合成酶为同源八聚体酶，即GS同工酶均由8个亚基组成[14]，因此GS同工酶蛋白亚基含量可以用来表征GS同工酶活性。由表1可知，不同耐肥性烤烟品种叶片GS1蛋白亚基含量在成熟期随着时间的推移均呈现增长趋势，且增长幅度较大。中烟100的GS1蛋白亚基含量均小于NC89，且差异达到极显著水平。说明成熟期中烟100具有较低的GS1酶活性，氮素再运转和再利用的能力较弱，而NC89氮素向其他叶片转移的能力较强。

表1 不同烤烟品种叶片GS1蛋白亚基含量

注:小、大写字母分别表示在0.05、0.01水平上的差异显著显著性，字母相同则差异不显著，不同则显著。下同。

2.1.2 不同烤烟品种叶片GS2蛋白亚基含量差异 由表2可知，不同品种叶片GS2蛋白亚基含量在生育后期呈现降低趋势。NC89的GS2蛋白亚基含量均大于中烟100，分别是中烟的1.35、1.45和1.37倍，差异达到极显著水平。说明成熟衰老期中烟100具有较低的GS2酶活性，氮素同化能力较弱，而NC89则恰好相反。

表2 不同烤烟品种叶片GS2蛋白亚基含量

2.2不同烤烟品种叶片氮代谢酶活性的差异

GS/GOGAT循环是高等植物体内氮素的主要同化途径，而GS酶是GS/GOGAT循环的关键酶，是无机氮转化为有机氮的枢纽。GS酶活性的高低可以反映烟草植株氮素同化能力的强弱[18]。由表3可知，随叶龄的增长，2个品种的GS酶活性均呈降低趋势，中烟100的降幅较小，为34.18%；而NC89的降幅较大，达53.67%。当叶龄为50、70 d时，NC89的GS酶活性分别为中烟100的1.98倍、1.39倍。GS酶活性变化趋势和GS2蛋白亚基含量变化趋势较为一致，说明生育后期GS酶活性的下降主要是GS2同工酶活性的降低。相对于中烟100而言NC89仍然具有较高的氮素同化能力。

GDH在植物体内氮素代谢方面的生理功能仍然存在争议，但是越来越多的证据表明：成熟衰老期叶片组织铵离子浓度的增长对其产生了诱导作用，其功能由合成氨逐渐转变为脱氨[19]。由表3可知，2个品种GDH活性均呈现先升高后降低趋势。结合前人的研究结果，可能因为在叶龄60 d之前，叶片大分子物质降解产生的NH4+诱导了GDH活性的增加，随后叶片NH4+进入其他代谢途径致使其浓度降低，GDH活性也随之减弱。各生育期中烟100的GDH活性均大于NC89，可能由于中烟100相对于NC89而言，进入衰老之后物质降解较早且降解量较大。

NR是一种受NO3-诱导的酶。2个品种的NR活性变化动态和GS酶较为接近，均表现出随叶龄增长逐渐降低的趋势。NC89的NR活性下降幅度较大，达70.43%，而中烟100下降幅度较小，为60.76%。各生育期中烟100的NR活性均极显著低于NC89。

表3 不同烤烟品种叶片氮代谢酶活性

2.3不同烤烟品种叶片NH4+浓度、总氮和可溶性蛋白含量差异

烟叶内的NH4+是一个核心中间体，主要来源于光呼吸、硝酸还原、蛋白质代谢和酰胺的降解等过程，在成熟期主要来源于氮素营养物质的降解[20]。由表4可知，叶龄50 d时中烟100叶片NH4+浓度高于NC89，随后降幅较大，叶龄60 d时降幅为46.15%，70 d时降幅为43.13%。而NC89叶片NH4+浓度降幅较小。2个品种在上述3个叶龄时期差异均达到极显著水平。

烟叶总氮含量是对其含氮化合物多少的一种反映，可以体现出叶片总体的氮素水平。由表4可知，随着叶龄增加中烟100总氮含量下降幅度较大，达61.24%，而NC89下降幅度较小，仅为24.70%，叶龄70 d时总氮含量仍然达到了1.89%左右。2个品种在各叶龄时期差异均达到极显著水平，说明不耐肥品种生育后期具有较高的总氮含量。可溶性蛋白的主要成分是1,5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶(Rubisco)。其变化趋势与总氮相似，但是下降幅度较缓。NC89在各生育期可溶性蛋白含量均高于中烟100，且差异达到极显著水平。

2.4不同烤烟品种叶片质外体NH4+浓度、质外体pH值和氨气补偿点差异

质外体被认为是NH4+的动力池，质外体的NH4+是叶片氨气挥发的重要来源，而叶片内的NH4+也源源不断地向质外体输送[21]。由表5可知，2个参试品种叶片质外体NH4+浓度均呈现先升高后降低的趋势，叶龄60 d时中烟100质外体NH4+浓度最大值达1.49 mmol/L,而NC89仅为0.98 mmol/L。各叶龄时期中烟100质外体NH4+浓度均高于NC89，差异达到极显著水平。

叶片氨气挥发速率与质外体pH值呈正相关，pH值越高越有利于氨气挥发[10]。由表5可知，2个参试品种叶片质外体pH值在成熟期均呈现下降趋势，与NC89相比中烟100下降幅度较大，不同叶龄时期中烟100质外体pH值均高于NC89，且差异达到极显著水平。

表4 不同烤烟品种叶片NH4+浓度、总氮和可溶性蛋白含量

叶片质外体中的一定浓度的NH4+维持着质外体空气间隙一定浓度的NH3,这一浓度称为氨气补偿点，由质外体NH4+浓度和质外体pH值计算而来。其变化趋势与质外体pH值一致，均随叶龄的增长而下降[12]。在叶龄50 d时，中烟100叶片氨气补偿点达42.13 nmol/mol,是NC89的3.98倍，直到叶龄70 d时中烟100仍然为NC89的2.01倍，各叶龄时期差异均达到极显著水平。说明中烟100与NC89相比有着更大的氨气挥发潜力，体内氮素营养物质降解产生的NH4+更多以氨气的形式挥发出去。

表5 不同烤烟品种叶片质外体NH4+浓度、pH值和氨气补偿点

2.5不同烤烟品种GS同工酶蛋白亚基含量与氮代谢生理指标间的相关性分析

相关性分析表明，中烟100的GS1蛋白亚基含量与NR活性呈极显著负相关，与叶片NH4+浓度、叶片总氮含量呈极显著正相关关系，与叶片可溶性蛋白含量呈显著正相关关系，而与质外体NH4+浓度呈显著负相关关系。GS2蛋白亚基含量与谷氨酸脱氢酶活性、叶片NH4+浓度、叶片总氮含量和质外体pH值呈显著负相关关系，与NR活性呈显著正相关关系。与可溶性蛋白含量、质外体NH4+浓度和氨气补偿点呈极显著负相关关系。

NC89各项指标的相关性分析与中烟100较为相似，所不同的是NC89的GS1蛋白亚基含量与NR活性和叶片总氮含量呈显著相关性，GS2蛋白亚基含量与可溶性蛋白和质外体NH4+浓度呈显著相关性。上述相关性分析说明叶片NH4+浓度、总氮和可溶性蛋白含量与GS1同工酶有显著或极显著的正相关关系，而质外体生理指标即氨气挥发潜力与GS2同工酶有显著或极显著的负相关关系。

表6 GS同工酶蛋白亚基含量与氮代谢生理指标间的相关性分析

注：*、**分别表示相关性达到0.05、0.01的显著水平。

3 讨论

烤烟是一种以收获叶片为主的特殊经济作物，生产中进行现蕾打顶从而打破了原有的库源关系，生长重心调整到保留下的叶片的生长发育上来[22]。植物在生育后期主要通过2条途径降低叶片总氮含量，一是通过叶片质外体以氨气挥发的形式转移到外界环境中；二是转移到生殖器官或者其他叶片中实现再利用，不同基因型之间存在差异。

GS同工酶GS1主要定位于细胞液中，其在叶片衰老时期的功能主要是降解氮素的转移再利用[23-24]。在粮食作物和拟南芥上的研究表明，GS1对籽粒产量有重要贡献[25]。Martin等对玉米的Gln1-3和Gln1-4突变体类型进行了研究，发现Gln1-3突变体的穗粒数减少，Gln1-4突变体的粒重变小[26]。付捷等研究也发现，较高的氮素重新利用能力是氮高效利用小麦品种重要的生理基础之一[27]。在本研究中，2个品种叶片GS1蛋白亚基含量在成熟期持续增加，说明GS1酶活性持续升高。中烟100相对于NC89而言具有较低的GS1酶活性。成熟衰老时期GS酶活性的降低主要是由于GS2同工酶活性的下降[24]。本研究中，2个品种的GS2蛋白亚基含量持续减少，说明GS2酶活性持续降低。中烟100的GS2酶活性在各叶龄时期均低于NC89，最终表现为中烟100各时期GS酶活性均较弱。为了防止NH4+过量产生毒害作用，NH4+主要向质外体转移，同时中烟100具有相对较高的质外体pH值,有利于NH4+形成氨气挥发出去，因此中烟100具有较大的氨气挥发能力。

相关性分析表明，GS1酶活性与叶片NH4+浓度、总氮、可溶性蛋白呈正相关关系，中烟100生育后期的GS1酶活性较低，因此具有较低的叶片氮素含量，烟叶不易贪青晚熟。由于质外体pH值和质外体NH4+浓度没有相关性，在GS同化转移氮素能力较弱的情况下通过质外体调控形成的氨气挥发途径，可能也是消除叶片氨害积累的一种生理机制。同时由相关性分析可知，GS2酶活性与质外体NH4+浓度、质外体pH值和氨气补偿点呈负相关。中烟100的GS2酶活性较低，因此具有较高的氨气挥发潜力。这可能是中烟100具有较强耐氮肥能力的重要原因之一。

而NC89在生育后期具有较高的GS1和GS2酶活性。由于烟草打顶导致的源库关系转变，衰老叶片降解的氮素营养物质向其他叶片特别是叶龄较小的叶片转移，同时由于GS2酶活性高，对转移来的氮素的同化能力也较强。衰老降解的氮素被重新利用，这也是NC89的叶片常常具有较高的总氮和可溶性蛋白含量的原因。由于NH4+多数被同化再利用，导致其向质外体转移较少，同时质外体pH值也相对较低，NH4+不易转变成氨气挥发到环境中去。这可能是NC89在高氮条件下易贪青晚熟的重要原因之一。

4 结论

研究了豫中烟区主栽品种成熟期的氮代谢酶活性以及叶片和质外体生理指标的差异。研究表明，耐氮肥性烟草品种中烟100氮素再利用能力弱，氮素营养物质降解速度快，NH4+向质外体转移能力强，氨气挥发量大。而不耐氮肥品种NC89与其恰好相反。叶片2种GS同工酶和质外体生理机制的差异综合决定了不同烤烟品种氮素代谢能力和衰老特性。叶片GS1和GS2的蛋白亚基含量可能用来表征烟叶成熟期的氮素代谢状况，并可以为耐氮肥品种的选育提供理论依据。

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(责任编辑：曾小军)

StudyonCharacteristicsofNitrogenMetabolisminMatureLeavesofMainFlue-curedTobaccoVarietiesinCentralHenan

WANG Qun1, LIU Hua-bing2, CHEN Fei3, HE Peng4, HAN Xiao-zhe5, YANG Bing-zhao6*

(1. Department of Tobacco, Tobacco Company of Inner Mongolia Autonomous Region, Hohhot 010020, China; 2. China Tobacco Zhejiang Industrial Limited Company, Hangzhou 310000, China; 3. Bijie Redrying Factory, Guizhou Tobacco Redrying Limited Company, Bijie 551700, China; 4. Shenzhen Tobacco Industrial Limited Company of Guangdong Province, Shenzhen 518109, China; 5. Shenzhen Bolton Spice Limited Company of Guangdong Province, Shenzhen 518055, China; 6. China Tobacco Henan Industrial Limited Company, Zhengzhou 450099, China)

S572

A

1001-8581(2017)10-0067-06

2017-07-24

河南浓香型优质烤烟品种筛选与工业应用研究(HNZY102013002)。

王群，烟叶分级技师，主要从事烟叶分级和烟叶品质研究。*通讯作者：杨丙钊。