国际30年来土壤食物网的研究历程与热点分析

薛 瑞 王 冲 刘萌丽

(中国农业大学 资源与环境学院/生物多样性与有机农业北京重点实验室，北京 100193)

土壤生物作为土壤生态系统的核心组成，在土壤的形成发育及维持生态系统循环稳定，尤其在养分循环和凋谢物分解中发挥着不可替代的作用，驱动着土壤圈与其他各圈层之间的物质交换和循环[1]，是维系陆地生态系统地上-地下反馈的纽带，支撑着陆地生态系统的过程和功能[2]。每克土壤中生物个体数量高达数十亿，包括细菌、古菌、真菌、藻类、原生动物、蚯蚓和昆虫等[3-4]，这些种类各异、数量巨大的生物通过多样化的取食行为、栖息地分布及生活策略，形成了复杂的竞争、协同和捕食等相互作用关系，构成了一个复杂的食物网[5]。基于土壤生态学基础及营养功能关系，土壤食物网可以定义为描述土壤各功能群之间消费与被消费关系的食物网[6]，其通过复杂的消费者-资源关系，驱动着全球生物地球化学循环过程，为人类生存提供赖以生存的生态服务功能，如产品供应、生命支持、生态调控过程及文化服务功能[4,7-8]。因此深入揭示土壤食物网在地上和地下生态过程中的作用是系统了解土壤生态过程和功能的有效途径。

研究表明土壤食物网随着演替时间增长，网络的关联度和紧密性显著增加，并改善养分循环功能和C吸收的效率[9]；土壤食物网营养级紧密性增加还能促进植物生长，地上植物的演替也会影响地下食物网的紧密程度，形成地上—地下反馈[10]；在空间分布上，土壤食物网的垂直变异明显[11]，如在免耕与传统耕作农业系统中[12]，免耕系统降低了对土壤的干扰，增加真菌食物网比重，有助于增加C固存。然而在全球范围内，集约化的农业管理措施和人类对自然生态系统的扰动，已经对土壤生物造成了空前的威胁。这种威胁主要体现在：土壤食物网提供的生态服务功能面临削弱甚至丧失，集约化的土地管理方式导致土壤食物网的碳氮吸收和转化途径从真菌主导转化为细菌主导，资源转化效率急剧降低[7]；土壤食物网结构分离，导致土壤的对极端气候的抵抗力和恢复力下降[13]；全球气候变化影响土壤生物的数量、结构和分布对陆地生态系统的功能产生非常复杂的影响[14-15]。

因此，探究土壤食物网的反馈和演替机制，发掘土壤食物网生态功能，对促进人类健康并使自然资源达到可持续发展等目的还亟需系统梳理和研究。目前，土壤食物网的系统研究逐渐增多，全面掌握土壤食物网的研究方向及趋势，有助于认识现有研究的深度和不足。陈之峰等[16]和陈国康等[17]采用文字综述了土壤食物网的结构、能流与稳定性及其各结构成分在土壤生态系统中的功能作用。随着土壤食物网研究深度和广度的不断拓展，文献数量激增，传统的文献分析方法已经无法精准描述研究内容的动态发展全貌。文献的可视化，是目前比较少用的综述方式。采用可视化的综述方式，有利于发现研究的新领域和新趋势。因此，本研究旨在利用CiteSpace文献数据计量学分析软件，梳理概括1989—2018年共30年的土壤食物网的研究文献，直观地综述分析研究的历史脉络和热点，以期为研究者全面了解研究领域提供新思路。

1 数据搜集与分析

本研究使用 ISI Web of Science(SCIE、SSCI)核心数据集，采用高级检索，以 TS=("soil food web " OR "detrital food web" OR "belowgroung food web " OR "soil food-web" OR "detrital food-web " OR "belowground food-web " OR "soil foodweb" OR "detrital foodweb " OR "belowground foodweb")作为检索表达式，时间为 1989—2018年，共检索研究类文献 671篇。本研究采用的CiteSpace V 5.0.R7，是基于结构洞理论、最优信息觅食理论、频率突增算法和网络模块化理论相结合的可视化分析工具。通过结合WOS(Web of Science)自带的检索分析功能模块，对土壤食物网的论文数据进行文献计量分析以及数据挖掘。

2 结果与分析

2.1 土壤食物网研究的年度总体发展趋势

1992—2018年，Web of Science数据库中有关土壤食物网的研究性文献共671篇，且呈逐年增长趋势(图1)。图1统计的年度发文量表明，国际上土壤食物网研究整体分为3个阶段：第一阶段，1993—1997年，年发文量(2～6篇)均少于10篇，属于研究起步阶段；在英国自然环境委员会和美国科学基金会于1998和1999年先后启动了土壤生物学重大研究计划的契机下，从1998年开始，土壤食物网研究进入第二阶段，年发文量均超过10篇；2003和2005年德国与中国的基金委员会先后启动资助了一系列土壤生物学项目，因此自2005年后土壤食物网研究进入第三阶段，即快速增长阶段。

图11989—2018年Web of Science核心合集数据库土壤食物网研究领域发文量年际趋势
Fig.1 Research papers of soil food web annual publication trend in the database of Web of Science from 1989-2018

“十一五”以来国内资助了一些与土壤生物学相关的重大项目，使得我国在土壤食物网研究领域取得了快速发展，因此关于我国在这个领域的研究从2005年开始在WOS数据库中才有所记载。2005—2011年处于研究的起步阶段，年度发文量不超过5篇，2012年是研究快速发展的突变节点，2015—2018年研究处于稳定增长阶段，但是年发文量均<20篇。

2.2 研究作者

发文量排名前10位的学者共发文221篇，占全部作者的33%(表1)。Scheu等[18]主要研究土壤生物降解和养分循环功能； Bardgett等[19]的研究领域是生物多样性和生态功能；Ferris等[20]及Zhang等[21]的研究方向是研究土壤食物网结构和土壤动物。在所有发文中，Ferris等[22]被引量最高，共计540次，在2018年被引量为45次，主要研究线虫在土壤食物网中的功能作用；Scheu等[23]被引量排名第二，共计219次，2018年被引7次。

表1 土壤食物网研究领域发文量前10的作者Table 1 Top 10 researchers of number of publications of soil food web.

2.3 收录期刊

从2009—2018年的共被引期刊分析可知(图2)，Soil Biology & Biochemistry和Apply Soil Ecology期刊发表文章的被引率最高，一直处于主流期刊的地位。通过共被引期刊的突出节点分析表明，高被引文章从生态学的主流期刊逐渐过渡到Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America(PNAS)和Global Change Biology(GCB)等期刊。且在近5年发表文献中，de Vries 等[24]在PNAS期刊发表的及Maria等[25]在Global Change Biology期刊发表的2篇文章被引率最高，分别共计174和100次。

圆圈的大小表示出现频次的高低，圆圈不同的颜色则是表示不同年度的发文量；其中粉色外圈，代表该关键词的中心度即网络中节点在整体网络中所起连接作用大小的度量；红色圆圈表示突变点,连接各圆圈的线的粗细是关联度，越粗的线两者关联度越好，连线的颜色表示最早出现联系的年份。
The size of the circles indicates key words frequency, larger circle indicates higher frequency; Circle with different colors indicates number of publications annually; Circle with pink rings indicates the centrality of key words；Different colors indicate different research fields；Circle with red rings indicates citation bursts; The thickness of the lines indicates, thicker lines indicate better connections, the color of the lines indicates the earliest year of connection.
图2 土壤食物网研究领域共被引期刊分析
Fig.2 Co-cited journal analysis in soil food web

2.4 关键词共线性分析

2.4.11989—1998年研究热点

从1989—1998年关键词网络图谱分析可知(图3(a))，土壤食物网最早涉及的研究方向是土壤食物网对的有机质分解和氮矿化功能[26-27]。Swift等[28]和Bardgett等[29]通过研究土壤微生物量与颗粒有机碳转换率的关系，揭示了微生物的动力学促进碳循环的过程，能量是通过微生物吸收碎屑中的碳进入腐生食物网及整个生态系统[27]。随着对土壤生物的深入了解，后续将生态学的种群、群落和生态系统的概念引入土壤食物网研究，揭示了在生态系统中地上植被与地下生物之间的反馈。

a): (1)动物 Fauna；(2)自上而下 Top down；(3)真菌 Fungi；(4)线虫 Nematode；(5)氮矿化 Nitrogen mineralization；(6)能量流动 Energy flow；(7)降解 Decomposition；(8)生态系统 Ecosystem；(9)生物多样性 Biodiversity;(10)群落 Community;(11)生物量 Biomass;(12)生产力 Productivity;(13)生长 Growth;(14)氮 Nitrogen b): (1)管理 Management;(2)成熟度指数 Maturity index;(3)群落 Community;(4)真菌 Fungi;(5)多样性 Diversity;(6)跳虫 Collembola;(7)相互作用 Dynamic;(8)生物多样性 Biodiversity;(9)氮矿化 Nitrogen mineralization;(10)降解 Decomposition;(11)线虫 Nematode;(12)有机质 Organic matter;(13)生态系统 Ecosystem;(14)氮 Nitrogen;(15)微生物量 Microbial biomass;(16)群落结构 Community structure;(17)碳 Carbon
图3 1989—2008 年国际学者发表的土壤食物网相关研究论文的关键词交互网络图谱
Fig.3 Keyword co-occurring networks of soil food web published by international researchers from 1989 to 2008

2.4.21999—2008年研究热点

与上个10年期相比，1998—2008年(图3(b))国际学者对氮矿化以及线虫的研究热度仍在持续且更加深入，如利用线虫指示整个土壤食物网的状况[30-31]及生态服务功能[32]，探究食细菌和食真菌线虫对氮素的矿化功能[33]；随着16S rDNA测序的分子生物学技术发展，以及稳定同位素标记方法的创新和脂肪酸研究的深入，碳循环、土壤微生物及生物多样性成为新的研究热点，且研究热点之间的交互更加紧密。特别是对揭示生物多样性与氮循环之间的关系[28]和动物多样性对碳及其他元素的循环的影响[34]进行了深入分析；充分利用通过13C稳定同位素标记法，探究地下食物网物质和能量流动[7, 35]；碳的矿化与固定过程[36]。此外，该时期完善了对除线虫外其他土壤动物在土壤食物网中的功能研究，如弹尾目昆虫、蚯蚓等[37-38]。

2.4.32009—2018年研究热点

从2009—2018期间的关键词分析可知(图4)，第一个和第二个10年的热点仍然被广泛研究，但是部分热点的热度已经开始衰退。最近10年国际学者对生物多样性和土壤碳的研究增长迅速。

该时期主要是围绕生物多样性(biodiversity/diversity)展开研究，与生物多样性交互研究的关键词可以大致聚类为3个部分(图4)。第一个研究热点表现为生物多样性(biodiversity/diversity)与动物(soil fauna)、真菌(fungi)、线虫(nematode)、土壤群落(community/microbial community)的交互研究，国际学者围绕如何增强土壤食物网中生物之间的相互关系提高生物多样性开展大量工作，如通过室内培养特定的土壤动物(蚯蚓、线虫和螨虫)模拟土壤食物网络，研究土壤动物和土壤生物多样性的关系[39-41]；以及结合稳定同位素标记和脂肪酸定量方法探究土壤食物网的物质流动，从而研究外部因素对地下生物多样性和网络结构的影响[42]。在外部因素方面，主要研究土壤食物网与地上植被群落的反馈作用[43]；气候变化对土壤食物网结构的影响机制[44]。通过研究生物之间的相互关系，意识到土壤生物多样性与土壤食物网结构中的各个节点都有着密切的联系。

由于农业集约化的管理方式威胁到土壤生物的生存环境，食物网结构连通性下降，导致农业生态系统氮磷钾等元素循环紊乱，农田生产力降低[25]。因此，第二类研究热点为生物多样性与农业生态系统(agroecosystem)、管理方式(management)、干扰(disturbance)的交互研究。国际学者深入研究不同的管理方式对土壤食物网络生物区系、物种丰富度和群落结构的影响过程和机制[45]。现阶段，学者公认的集约化管理方式下农田的食物网变化趋势是：真菌占据主导地位的食物网与细菌相比更有利于抵御干扰[45]，而集约化管理方式下食物网结构的变化会导致土壤生物群落从真菌主导向细菌主导的群落结构转移[46-47]不利于土壤的可持续发展。

其次，土壤在粮食生产和气候改善等生态服务中占据重要的中心位置，这些生态服务需要依赖于土壤生物的固碳和养分循环功能。因此，第三类研究热点表现为生物多样性与碳(carbon)、有机质(organic matter)和氮的矿化(nitrogen mineralization)的交互研究。学者主要通过研究优质的管理措施强化土壤食物网功能，提出减少耕作和旋转，秸秆还田，覆盖农作物，整合害虫和土壤肥力管理[48-50]，消除污水灌溉[51]，外源添加微生物或其他土壤动物[52-53]等措施。

(1)干扰 Disturbance；(2)草地 Grassland；(3)多样性 Diversity；(4)成熟度指数 Maturity index；(5)代谢足迹 Metabolic footprint；(6)功能多样性 Functional diversity；(7)线虫群落 Nematode community；(8)响应 Response；(9)指标 Indicator；(10)气候变化 Climate change；(11)管理 Management；(12)生态服务 Ecosystem service；(13)气候变化 Climate change；(14)氮矿化 Nitrogen mineralization；(15)群落结构 Community structure；(16)蜱螨 Oribatid mite；(17)种群 Population；(18)线虫 Nematode；(19)生态 Ecology；(20)相互作用 Dynamic；(21)生物多样性 Biodiversity；(22)生物量 Biomass；(23)微生物群落 Microbial community；(24)植被生长 Plant growth；(25)植物寄生性线虫 Plant parasitic nematode；(26)微生物量 Microbial biomass；(27)有机质 Organic matter；(28)土壤动物 Soil fauna；(29)分解 Decomposition；(30)生物防治 Biological control；(31)群落 Community；(32)农业生态系统 Agroecosystem；(33)脂肪酸 Fatty acid；(34)氮 Dynamic；(35)碳 Carbon；(36)同位素标记 Stable isotope；(37)微小节肢动物 Microarthropod；(38)跳虫 Collembola；(39)真菌 Fungi
图4 2009—2018年国际学者发表的土壤食物网的关键词交互图谱
Fig.4 Keyword co-occurring networks of soil food web published by international researchers from 2009 to 2018

近几年国际上土壤食物网研究出现新的热点(表2)，一方面是气候变化(climate change)已经持续4年成为土壤食物网研究的新热点。主要集中在土壤食物网对气候变暖[54]和干旱洪涝等极端气候[55-57]的响应，以及土壤生物对气候变化的适应和反馈机制研究。例如，有研究表明，全球气候变化可能促进植物群落更快地演化，改变凋落物的质量和数量，进而影响地下食物网的结构和功能[58]；气温升高会加速土壤异养呼吸及CO2的排放，对气候变暖产生正反馈[59]；在干旱条件下，干旱区域的土壤硝化细菌和反硝化细菌数量随干燥度指数增加而增加，而在季度干旱区域土壤微生物多样性剧烈下降[60]。结合全球变化的土壤生态系统优化管理能够为可持续利用提供重要的理论基础[15]。另一方面，由于分子生物学研究技术快速发展，高通量测序方法的更新换代日益成熟，使土壤生物的分类发生了快速而根本性的变化[58]，加强了学者对细菌(bacteria)、真菌(fungi)、微生物群落(microbial community)、土壤动物(fauna)和功能多样性(function diversity)的研究；同时也表明土壤食物网研究开始从单一的营养级过渡到多个营养级的研究。现阶段的土壤生物研究的快速发展为土壤食物网的网络结构完善和功能研究提供了可行性的前提。

3 总 结

随着土壤生态学研究的蓬勃兴起，土壤食物网研究在理论、方法及内容拓展上取得较大进展。结果表明，1990年土壤食物网研究开始起步，着重对土壤种群和群落进行研究；2005年后土壤食物网研究呈现迅速发展态势，土壤生物群落结构以及功能研究更加全面，对氮素矿化以及线虫的研究深度加强；2009年后，伴随着分子技术和学科交互(网络分析方法)的发展和普及，研究变化趋势加快，从小尺度的土地管理转变为气候变化对土壤食物网的影响研究；从单一的营养级或生物的研究转化成多个营养级或生物交互研究；从固碳和氮素循环功能研究转化为功能多样性研究；从种群到基因和蛋白水平的研究。未来若干年土壤食物网的重点研究领域及发展方向有如下几个方面：1)研究土壤食物网的结构、功能及提升其稳定性和恢复力的调控机制；2)研究不同类型土壤食物网与生态系统服务功能的关系机制；3)建立土壤食物网结构和功能演替的原位长期生态监测站点及监测网络。最终维护土壤健康，促进土壤生态系统的可持续利用。

表2 2009—2018 年国际学者发表的土壤食物网的突现关键词图谱Table 2 Burst keywords of soil food web published by international researchers from 2009 to 2018