熊蜂行为特性与授粉应用研究进展

黄训兵，李辉，代晓彦，吴光安，周浩，陈浩，郑礼，翟一凡

（1.临沂大学农林科学学院，山东 临沂 276000；2.山东省农业科学院植物保护研究所／天敌与授粉昆虫研究中心，山东 济南 250100）

熊蜂属昆虫纲（Insecta）膜翅目（Hymenoptera）蜜蜂科（Apidae）熊蜂属（Bombus），发育经历卵、幼虫、蛹和成虫四个阶段，属完全变态昆虫［1］。目前，世界上已知熊蜂260余种，广泛分布于寒带和温带地区，在我国有120多种［2，3］。熊蜂有较长的吻，采集力强；同时具有耐低温和低光照、驱光性差、耐湿性强、声震大等特点［4－6］。因此，熊蜂环境适应能力强、花粉传递效率高，在农业生产中的授粉应用越来越广泛［7，8］。

利用熊蜂授粉不但省工省力，还可以提高果菜产量和品质、降低病虫害发生和避免激素残留［7，9］，对于提升种植者经济效益、保护生态环境和保障消费者食品质量安全具有重要意义。熊蜂具有重要的授粉利用价值，其行为特性的研究能够为大规模繁育和应用提供理论依据，几十年来国内外许多科学家在相关方面做了大量研究。作为农业生产者，只有充分了解和掌握熊蜂的行为特性，才能够在农业生产中更好地发挥其授粉应用价值。

1 熊蜂级型分化与生活史

熊蜂是野生植物和果蔬粮等农作物的重要授粉昆虫，属社会性昆虫，具有明显的级型分化，分为蜂王、工蜂和雄蜂三种型态［10］。三型蜂不仅在形态上存在差别，而且在整个蜂群中发挥了各自不同的重要作用。在熊蜂群体中，蜂王主要负责产卵，工蜂从事维持蜂群生存和发展的一系列工作，雄蜂则主要负责与处女王交配［11］。熊蜂以单独蜂王作为蜂群发展的起点，经过交配、越冬、出蛰、营巢、产卵、工蜂出房、群势壮大、雄蜂和新蜂王出现等阶段，完成世代发育［12］。

通常情况下，越冬熊蜂要经历5～6个月的滞育期，第二年春天苏醒后开始筑巢、产卵、繁殖，进而产生工蜂［10］。随着蜂群的壮大，在夏季或秋季产生雄蜂和新蜂王，交配后新蜂王蛰居越冬。越冬蜂王在春季出蛰后在地表低飞，寻找合适的巢穴做窝。春季温度不断升高，野外食物资源充实，蜂王除了负责筑巢产卵外，还要不断外出采集花粉和花蜜饲喂幼虫。直到第一代工蜂羽化出房，帮助蜂王采食和哺育新幼虫，蜂王无需再离巢采食，留在蜂巢里负责产卵和哺育幼虫［8－12］。当蜂群达到最大时，不再培育新一代工蜂幼虫，而出现雄蜂和新蜂王。雄蜂与新蜂王交配后寻找适宜的地方蛰居越冬。以地熊蜂（B．terrestris）为例，其卵期一般为4～6天，幼虫期10～19天，蛹期10～18天；蜂王能存活1年，活动期3～4个月，工蜂可存活3～4个月，而雄蜂一般仅存活30天左右［1］。

2 熊蜂行为特性

2.1 营巢与繁殖行为

蜂王春季醒蛰后，开始缓慢飞行，仔细寻找并选择新巢址开始营巢工作。一般生活在不同区域、不同种类的熊蜂具有较大差别的营巢行为［13］。生活在温带的熊蜂常会选择地下被遗弃的洞穴做巢，如B．terrestris、B．lapidarius和B．lucorum；有些熊蜂喜欢选择在杂乱的草丛中筑巢，如B．muscorum、B．pascuorm和B．ruderarius；有些熊蜂喜欢在较高的空中筑巢，常选择废弃的鸟窝、较大的树缝，如B．hortorum和B．pyatorum；而分布在热带雨林的熊蜂通常在地表建巢，并在巢窝上面搭建棚盖，如B．transversalis［13，14］。某些熊蜂种类有侵占其他熊蜂巢的习性（寄生性），即侵入其他种类熊蜂的巢穴并产卵，让寄主的工蜂饲养，如B．hyperboreus和B．americanorum［1，12］。

熊蜂主要靠分泌蜂蜡进行筑巢，也会利用外界杂草、树叶等作为辅助材料［14］。熊蜂营巢时，分泌蜂蜡筑造蜡罐，存贮花蜜；再在巢内干草等杂物上建造蜡质卵室，用于产卵［1，6］。熊蜂对蜂巢温湿度具有十分明显的主动调节能力［15］，当气温较低时，熊蜂自身会增加产热，或者给蜂巢建造蜡质巢盖，以减少散热；当温度较高时，熊蜂会在蜡质巢盖上开出孔洞，加强通风，有的工蜂则进行扇风降温。熊蜂在巢内有较强的清洁行为，可及时将粪便等杂物清除到巢外。另外，熊蜂遇到挑衅时，会表现出较强的守巢防御行为。

熊蜂蜂王在出蛰3周左右开始建巢产卵［16］。蜂王产卵后，通过自身行为调控卵室温度以促进卵的孵化［15］。在自然条件下，越冬后的蜂王需要哺育第一代幼虫。熊蜂哺育幼虫主要分为两种方式：一是分批供给型，蜂王或工蜂将花蜜和花粉混合，以反刍的方式通过幼虫的房孔送入幼虫巢室，熊蜂可以通过控制饲料来控制幼虫的发育程度；另一种方式是自由取食型，也被称作“保育袋式”饲喂，即蜂王或工蜂在幼虫附近筑造蜡巢，在里面装好饲料，幼虫直接取食［17，18］。在蜂王精心饲喂下，第一批工蜂出房后，蜂群内开始有明确分工，进行采集、筑巢、哺育幼虫等工作。由于孵化期不同和摄入营养差异，在同一批蜂中，工蜂大小亦存在明显差异。通常情况下，较大的工蜂具有较长的喙，能够更快地收集花蜜，主要负责外出采集花蜜和花粉；而较小的蜂则主要留在巢内完成卫生清洁、哺育幼虫等工作。但当巢内食物短缺时，较小个体的工蜂也会出巢采集食物［19］。

在蜂种群壮大期，蜂王会产生抑制工蜂卵巢发育的信息素抑制工蜂产卵［8，20］。但在蜂巢发展后期，由于蜂王衰老、生病等原因，一些工蜂卵巢发育并产卵孵化。随着蜂王和工蜂冲突加剧，工蜂为了增加繁育机会可能会杀死蜂王，出现弑母现象［21，22］。

在蜂群繁育后期，雄蜂和新蜂王离开蜂巢寻找配偶。处女王和雄蜂性成熟后在晴暖气候条件下交配，交配时间为10～80 min不等，大多数种类蜂王只交配一次［1，12］。新蜂王交配后，食用大量蜂蜜和花粉来积累脂肪等营养物质，然后寻找合适场所进行冬眠，进入滞育期［23］。

2.2 采集行为

熊蜂通过采集花粉、花蜜为种群生存和发展提供食物资源，这种采集行为可以协助植物授粉。在自然条件下，熊蜂主要从花粉、花蜜中获得必须氨基酸、脂肪、糖类、维生素、水分和其他矿物质等［24－26］。熊蜂在采集番茄花粉时先用上颚抓紧花朵，然后靠胸肌的收缩扇动翅膀使花朵震颤，把花粉从管状花药上震落到自己身体上进行采集，且在黄色的花上留下明显的棕色咬痕，熊蜂后足上面的刚毛形成“花粉筐”用来临时携带花粉［1，7］。

熊蜂的采食行为与植物类型，特别是植物的花色、味道和花期紧密相关。通常情况下，熊蜂具有较强的采集专一性，每次出巢只采集一种植物，在觅食范围内形成特定的采集路线。熊蜂可以识别植物花蜜散发的气味以评价花朵中是否有花蜜分泌；通过感受花的湿度梯度来评判花中的花蜜含量；能够识别其他工蜂在花上留下的气味标记来判断花朵被访情况，以权衡是否进一步进行采食；还能够在花粉成熟的最佳时机进行访花并完成授粉［27，28］。通常情况下，熊蜂不选择花蜜和花粉粒较少的花朵。花粉在熊蜂的卵巢发育中具有重要作用，熊蜂在采集花粉时一般会选择营养含量高的花粉［29］。有研究发现熊蜂可以选择性地从花蜜中摄入一定量的生物碱类化合物来抵御微孢子虫的危害［30］。另外，花的温度也能够影响熊蜂授粉，熊蜂偏好选择热量高的花朵［31］。最新研究表明，当食物资源匮乏时，熊蜂可以通过啃咬植物叶片，刺激植物提前开花，为其提供花粉和花蜜［32］。

熊蜂具有非常强的学习和记忆能力，能够不断完善或改进采食技巧，会经过从笨拙到熟练、效率从低到高的学习过程［33，34］。在对番茄进行授粉时，工蜂能通过调整翅膀振动幅度和频率影响植物花粉释放以获取最适量的花粉粒［35］。熊蜂还可以通过区分花蜜中的蔗糖来评价花蜜质量，从而优先选择花蜜中蔗糖浓度高的花朵进行采集［36］。有研究发现，尽管熊蜂在访花时需要通过紫外线进行定位，但其对紫外线的需要并不是绝对的。当紫外线较弱时，熊蜂能够通过前期形成的视觉、味觉和触觉记忆进行定位，这得益于熊蜂极强的学习能力［37］。另外，熊蜂还可以观察和学习其他熊蜂的访花过程并选择特定的植物花朵进行采食［38］。工蜂采集带回的花蜜或花粉产生的气味在蜂巢内能够被其他熊蜂识别、学习和记忆，促进了熊蜂对相应植物花朵的访花行为［39］。工蜂的大小决定了触角对气味的敏感性，工蜂个体越大对气味越敏感，越容易被吸引去采食；而较小熊蜂的触角对气味的敏感性相对较弱，一般会留在巢内参与巢穴扩建、卫生清扫等辅助工作［19］。另外，熊蜂还存在盗蜜行为，当遇到狭长的花冠时，熊蜂就会以盗蜜的方式获取花蜜［12］。

熊蜂的采集范围一般在距巢1～5 km内，蜜源缺乏时可达20 km以上，采食时飞行速度一般为10～16 km／h，单次花蜜采集量可达0.01 g，携带花粉粒可达100万粒以上［1］。在夏季，有的熊蜂5∶00就出巢采集，天黑前停止采食活动后归巢。温度和湿度是影响熊蜂出巢数的主要因素，光照强度对熊蜂的影响比较小。熊蜂具有耐低温的特性，温度在8℃时仍能访花，而蜜蜂一般16℃以上才能正常工作［40］。另外，蜜蜂活动需要一定量的紫外线进行定位，对光照的要求比较高，而熊蜂对光照条件要求不高［37］。对地熊蜂在牡丹上的传粉生态学进行研究发现，其单次访花时间平均为10.99 s，单次访花间隔时间平均为6.25 s；在晴朗天气，地熊蜂在6∶30—6∶40、温度为11.2～12.8℃时出巢活动，在8∶30达到日活动高峰期。10∶30以后，温度高于26.1℃时，地熊蜂访花不活跃，部分开始回巢［41］。在温室甜瓜中应用熊蜂授粉发现，在一天当中，10∶00—12∶00熊蜂的出归巢数量最高，10∶00—11∶00花朵上可见熊蜂的数量最多；熊蜂单花有效采集时间最长的是11∶00—12∶00，为15.36 s，其次为10∶00—11∶00和14∶00—15∶00，分别为14.92 s和14.81 s［42］。

2.3 信息传递行为

同其它昆虫一样，熊蜂主要通过释放信息素实现信号传递［43］。对地熊蜂的研究发现，其分泌腺至少能够分泌500种以上传递信息的化合物，包括烃类、酯类、醇类、酮类和脂肪酸等［16，44］。熊蜂分泌的这些化合物可以用来标记巢穴、传递食物信息、调节种群内个体关系、防御报警和调控级型分化等［8］。

研究发现地熊蜂在离开巢穴时，其足部腺体能够分泌醛类、烷烃类、酯类等化合物，物质遗留在巢穴出入口位置，作为信号标记为出巢熊蜂指示归巢位置［45－47］。熊蜂出巢采食时，侦察蜂在通往食源的路上留下一条香迹，通过信息素和行为接触刺激同巢的工蜂离开蜂巢，同群采集蜂便沿着香迹寻找蜜源［48，49］。同时，工蜂采集花蜜和花粉时，其足部腺体分泌的化合物（如正二十三烷、正二十一烷）能够作为信号物质标注植物花朵被访情况［28］。熊蜂采集花粉前会悬停于花朵前方或触碰花冠来判定花朵是否适合花粉和花蜜的采集［50］。如果花朵到访熊蜂较少，花内残留的熊蜂信息素浓度低，能够吸引其他工蜂采食；如果花朵到访熊蜂较多，花内残留信息素浓度高，则抑制其他工蜂继续采食［51，52］。一般情况下，植物花朵被熊蜂多次采集后花粉量和花蜜含量会大大下降，熊蜂通过跗节腺分泌的信息素进行标注，能够避免重复采食，减少时间消耗，提高工蜂的采食效率［28］。另外，饥饿状态的地熊蜂幼虫能够通过表皮源化合物的分泌传递饥饿信号给巢内工蜂，从而刺激其出巢采食［53，54］。

在蜂群壮大期，蜂王产卵繁殖和工蜂产卵繁殖会形成明显的竞争关系，这时蜂王上颚腺会产生不饱和脂肪酸和芳香族化合物等信息素抑制年轻工蜂的卵巢发育和成熟工蜂的产卵行为［22，55］，这些化合物对于维持熊蜂种群平衡和正常活动具有重要意义。工蜂还可以通过与蜂王的直接物理接触来判断蜂王是否存在以及存在的状态，据此决定其卵巢是否需要发育进而代替蜂王产卵［28］。在秋季求偶季节，雄蜂和处女王头部腺体能够分泌直链脂肪酸衍生物、类异戊二烯等化合物作为性信息素，弥漫在飞行路线中，吸引对方前来交配［16，56，57］。另外，当受到其他生物侵袭时，熊蜂能够分泌十二烷基醋酸盐类等化合物作为告警信息素来传递信息抵御侵袭［58，59］。

3 熊蜂授粉应用及影响因素

3.1 熊蜂的授粉应用

1912年Sladen在《The Humble-bee》一书中首次提出了熊蜂驯养和授粉应用的想法［60］。随着众多科学家对熊蜂行为特性的大量深入研究，熊蜂人工繁育和授粉应用技术逐渐成熟［61］。1985年Röseler发现CO2处理能够打破熊蜂滞育，这一具有里程碑意义的发现破解了熊蜂滞育难题，为熊蜂的人工大量繁育提供了重要技术支撑［62］。同年，de Jonghe博士无意中发现熊蜂对温室番茄具有很好的授粉能力，在温室作物授粉中具有巨大优势，提出了熊蜂应用的重大潜在价值［63］。1987年比利时碧奥特（Biobest）公司首次开始人工规模化繁育熊蜂，紧接着1988年和1989年荷兰的Koppert公司和BBB（Bunting Brinkman Bees）公司也开始大量繁育和推广应用熊蜂［61］。

基于熊蜂优良的行为特性，熊蜂授粉已成为当今国际上先进的设施果菜授粉技术，广泛应用于世界各地。尤其在荷兰、比利时、以色列、法国等国家应用于温室作物授粉规模巨大，产生了良好的经济效益［61］。目前，熊蜂授粉在我国的应用受到一定重视，应用面积不断增加。总的来讲，熊蜂授粉对于农业发展形成了其特有的五大优势，一是节工省力：每群熊蜂为普通西红柿、茄子、草莓、蓝莓等作物授粉面积约0.10～0.13公顷，熊蜂授粉总投入比激素蘸花每公顷少15 000多元，主要节省在人工费和农药上。二是果菜增产显著：熊蜂授粉能够使植物正常完成双授精过程，果实内自然形成种子，果汁和果肉饱满，果重增加，产量显著提高，一般增产10%以上，茄子等作物甚至 可 增 产30%［7，64－69］。王 锐 竹 等［70］测 算 发现，熊蜂授粉提高大棚试验番茄坐果率9%以上，番茄平均单果重比激素蘸花处理高19.2 g，提高7.61%，单株产量提高17%以上，熊蜂授粉番茄每公顷净产值比激素蘸花多58 611元，投产比为1∶1.89，而激素蘸花投产比仅为1∶1.27，熊蜂授粉节本增效显著。三是显著提高果菜品质：熊蜂授粉的果实味道鲜美浓厚，可溶性固形物含量高，口感好，同时果实大小均匀一致，果型好，避免了由于激素蘸花引起的畸形果，商品果率高，显著提高果菜产品的商品性能和市场售价［70，71］；熊蜂授粉的番茄畸形果率比激素蘸花下降87.76%，果实种子数量熊蜂授粉是激素蘸花处理的3倍以上；总糖含量熊蜂授粉处理比激素蘸花处理显著提高65.51%［70］。四是减轻病害发生：熊蜂授粉后花蒂位于果实顶部，会自然脱落，减少了番茄灰霉病发生的机率，在一定程度上能够减少杀菌剂的使用。五是避免了激素残留：熊蜂授粉可以完全替代激素蘸花，果菜中不会存在蘸花用的激素残留。

熊蜂授粉技术应用于农业生产不仅能够直接提高农民的经济效益，而且授粉熊蜂的保护能够约束化学农药的使用，从侧面推动了作物病虫害生物防治技术的应用。例如，熊蜂授粉与天敌昆虫丽蚜小蜂（Encarsia formosaGahan）［72，73］的联合使用技术，在带来经济效益的同时，更有助于农业生态环境的保护和消费者食品安全保障，能够发挥重要的生态效益和社会效益。

3.2 熊蜂授粉应用的影响因素

气候变化、栖境改变和农事操作等因素均会影响熊蜂种群和授粉应用［74］。例如，气候变暖导致的异常高温和过度农事操作导致的食物资源匮乏（栖境破坏）会显著降低熊蜂种群数量［75］。有研究发现，有机农业生产和景观异质性的提高有助于野生熊蜂种群的增加［76］。因此，在农业生产过程中人类应该采取更多保护性措施，促进熊蜂种群数量的增加。例如，在熊蜂活动范围内大量种植春天开花植物和夏秋季开花植物来供给充足的蜜源，以满足熊蜂种群建立早期和后期繁殖阶段的食物需求［77，78］。在温室大棚应用中，不合理的农事操作会对熊蜂授粉应用产生明显影响。如大棚温湿度控制不合理导致的异常高温或低温，会造成熊蜂死亡或授粉能力的下降；棚膜破损造成的漏洞未及时修补，导致熊蜂逃逸［61］。

另外，人类不合理的化学农药使用是影响熊蜂种群和授粉应用的重要因素［74，79－82］。吡虫啉、噻虫嗪和噻虫胺等新烟碱类化学农药的不合理使用，会对熊蜂产生致死作用和亚致死作用［83－85］。许多研究发现，新烟碱类杀虫剂能够抑制熊蜂大脑发育并破坏其神经系统发挥正常功能，从而严重影响熊蜂的学习和记忆能力，阻碍熊蜂正常觅食、回巢、营巢以及繁殖［86－88］。长期接触新烟碱类杀虫剂吡虫啉能够抑制熊蜂甲羟戊酸途径和脂肪酸合成，阻碍其基本代谢和正常发育［89］。另外，有研究发现吡虫啉和噻虫胺能够对地熊蜂产生拒食作用，抑制花蜜的取食，导致熊蜂觅食效率显著降低［90］。对其他常用化学农药的研究发现，印楝素对地熊蜂也具有一定的致死和亚致死效应［91］；苦参碱和吡蚜酮对地熊蜂中毒，啶虫脒、螺虫乙酯和氟苯虫酰胺对地熊蜂表现为低毒［92］。因此，在农业生产上使用地熊蜂授粉时，要充分考虑化学农药对熊蜂的影响，做到安全用药［93－96］。近些年来，随着病虫害生物防治技术的发展，熊蜂授粉技术可以与天敌昆虫、微生物农药等组合应用，以实现作物授粉与病虫害防治双赢。利用熊蜂给设施番茄授粉的同时，可以释放丽蚜小蜂（E．formosa）、东亚小花蝽（Orius sauteriPoppius）、蚜茧蜂（Asaphes vulgarisWalker）、食蚜瘿蚊［Aphidoletes abietis（Kieffer）］等天敌昆虫来防治温室白粉虱［Trialeurodes vaporariorum（Westwood）］、烟粉虱［Bemisia tabaci（Gennadius）］、蚜虫［Lipaphis erysimi（Kaltenbach）］等常见害虫，同时也可以喷施阿泰灵等植物免疫诱抗剂来抵御植物病毒病［97，98］。

4 展望

目前，熊蜂授粉技术在我国的应用依然较少，大部分地区尚未普及。随着我国设施农作物种植面积的不断增加和现代高效农业发展的内在需求，熊蜂授粉在我国的应用潜力巨大。一方面，政府部门、相关科研院所和社会力量要加大熊蜂授粉技术的推广力度和技术服务水平，快速推进熊蜂授粉及相关配套技术在我国农业生产中的应用，让熊蜂授粉技术在现代高效农业生产中发挥其重要的经济价值、生态价值和社会价值；另一方面，种植者要提高科技素质，形成科学种植观念，接受并善于使用熊蜂授粉技术，提升种植能力，形成良好的种植管理习惯，为熊蜂应用提供一片沃土，消费者要加深了解和认可熊蜂授粉产品的优势，更多选择熊蜂授粉果蔬产品进行消费。随着熊蜂研究的深入、配套技术的不断推广和种植者、消费者观念的转变，熊蜂授粉技术将在我国农业生产中大有可为。