放牧对土壤有机碳的影响及相关过程研究进展

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(北京师范大学地理科学学部, 地表过程与资源生态国家重点实验室, 北京, 100875)

全球草地面积约占陆地面积的30%[1]，其碳储量占全球陆地生态系统碳储量的28%～30%[2]。我国草地生态系统占全国陆地面积的41%[3]，是欧亚大草原的重要组成部分，在全球碳循环中起着至关重要的作用。而同纬度地区，中国已退化草地面积所占比例明显大于其它国家[4]。过度放牧引起草地退化的主要现象之一是土壤肥力下降，土壤有机质是反映土壤肥力质量的一个综合指标。因此，维持草地生态系统可持续性的一个关键指标是土壤有机碳的可持续性。土壤有机碳至少包含两种碳库[5]：一种由环芳烃碳化合物组成，很难被微生物利用。另一种由类似多糖碳化合物组成，易被微生物利用，直接参与土壤生物化学转化，即土壤活性有机碳，比土壤全碳能更早反映土壤微小变化[6]，土壤活性有机碳在表征羊草草原和大针茅草原土壤动态变化时，比土壤总有机碳更敏感[7]，因此土壤活性有机碳对保持草原土壤碳平衡具有重要意义。

由于土壤结构和土壤有机碳动态过程的复杂性，使得放牧对土壤有机碳及组分的影响研究结果也不尽一致，迄今仍无较好的理论解释相关机制[8-9]。对放牧与土壤有机碳的关系及机制的认识仍有待完善，研究土壤有机碳组分有助于理解土壤有机碳的周转及其对影响因子的响应，不仅可以区分不同土壤活性有机碳对外界干扰的敏感性，而且可以帮助理解全球变化背景下土壤有机碳的变化格局，并识别和筛选减缓土壤有机碳分解的对策和措施，因此成为陆地生态系统碳循环、气候变化影响和适应、土壤与植物营养等领域的热点问题之一[10-12]。因此，探讨放牧对草原生态系统土壤有机碳及组分的影响及其机理，对协调草原生态系统的牧草产量与草原生态系统的可持续性，并为草原的合理利用提供决策依据具有重要的意义。

1 放牧对土壤有机碳及组分的影响

1.1 放牧历史的影响

放牧历史不同，不同放牧强度下生态系统的响应程度也不同[13]，随着放牧年限的增加，对土壤有机碳的影响逐渐减小[8]。杨合龙等[14]研究发现放牧第二年，轻度和中度放牧下0～10 cm的土壤易氧化碳含量增加了32%～83%，而在放牧第三年含量又有所降低，但土壤总有机碳没有显著变化。赵娜等[15]的研究发现围封禁牧29年的土壤有机碳含量低于围封8年，可见土壤有机碳并非与围栏封育时间呈正比，而是达到一定峰值后，随着年限的增加而降低。Holt[16]研究发现，在澳大利亚东北部两类半干旱草原重度放牧6～8年后土壤总有机碳含量没有显著变化，而微生物量碳却分别下降51%和24%。在高寒草甸放牧初期，土壤有机碳及组分受放强度影响的研究结果具有很大差异[17-19]。目前多数研究忽略了放牧历史的影响，而恰在放牧初期，土壤活性有机碳的反映更敏感，因此有必要对不同放牧强度下放牧初期土壤有机碳及组分进行研究，探讨放牧对土壤有机碳影响的过程及机理。

1.2 放牧强度的影响

迄今，已有很多学者对世界各地的草地生态系统进行了研究，包括我国的典型草原、草甸草原[20]、高寒草甸[21]、荒漠草原[22]等，但有关放牧对土壤有机碳及组分的影响的研究结果存在很大差异。例如，同样在典型草原区，有研究表明随放牧强度增加，土壤有机碳及组分含量先增加，再降低[15,17,23]，或逐渐减小[7,24-26]或逐渐增加[27]。在土壤退化过程中，土壤活性有机碳组分会优先丢失[28]。已有相关研究主要集中在不同放牧强度对微生物量碳和颗粒物有机碳的影响。大多数研究表明放牧降低了20%的微生物量碳[7,9]。但是仍有研究结果显示放牧对微生物量碳含量没有显著影响[29]。放牧会使颗粒物有机碳的含量增加[30]或降低[28]或没有显著差异[31]或较大放牧强度降低而较小放牧强度增加其含量，只是影响甚微[32]。关于可矿化有机碳、溶解性有机碳和易氧化有机碳等组分的相关研究较少，已有结果表明，放牧对可矿化有机碳和溶解性有机碳没有显著差异[32-33]。土壤表层易氧化有机碳含量降低[7]。值得注意的是土壤总有机碳与有机碳组分对放牧干扰的响应一致性，例如：随放牧强度增加，土壤总有机碳含量降低，土壤微生物量碳含量先增加再降低[15]。

由于土壤环境和结构的复杂性，土壤有机碳动态过程的复杂性，使得放牧强度对土壤有机碳及组分的影响研究结果不尽一致，迄今仍没有很好的理论解释相关机制[8,34]。已有研究发现，除外界条件(植被类型、放牧历史、土壤条件等)的影响外，放牧可以通过影响土壤有机碳的输入与分配、固持与矿化以及输出过程，以及土壤微环境，在多过程、多因子的交互作用下，土壤有机碳及组分发生着变化(图1)。

图1 放牧对土壤有机碳影响各过程示意图Fig.1 Sketch of processes of grazing effects on soil organic carbon

2 放牧对土壤有机碳输入和分配的影响

土壤有机碳的外源输入改变土壤微环境，影响土壤碳循环[35]。土壤有机碳主要来源于凋落物、死亡的根以及根系分泌物等[36-38]。放牧是改变土壤有机质输入的关键因子[39]，由于动物的选择性采食、踩踏和植被自身恢复能力的差异[40-42]，放牧改变了植物群落的物种组成、凋落物的数量和质量、根的生长、植物养分含量等[37,43]，从而影响生态系统的物质循环。

2.1 放牧对土壤有机碳输入数量和分配的影响

放牧对土壤有机碳输入数量和分配的影响表现为对地上生物量、地下生物量和凋落物的影响。凋落物能增加土壤有机质[37]，每年有50%的凋落物进入土壤[44]。植物每年固定碳总量的60%转移到根部[45]，大约63%来源于根的有机碳比较容易被降解，剩余的37%组成土壤惰性有机碳[44]，根系及其动态对调节土壤碳循环具有重要作用[37]。

已有的研究表明，放牧可能提高净初级生产力[46-47]，降低净初级生产力[37,41,48]，还可能没有显著影响[49-50]，有研究表明中度放牧会促进净初级生产力[42,48]，即符合放牧优化假说[51]。研究结果具有很大差异除由于研究方法不同，试验背景不同，植被类型不同外，还由于放牧对生物量的影响受到作用方向相反的机制控制：动物采食和踩踏，一方面使植物组织减少[48]，其脱叶效应影响根的生长[38]，同时凋落物减少，地表裸露程度增加，土壤水分丢失，影响植物生长[52]，另一方面降低新长叶子衰老的速率及植物间的相互遮挡，增加的光合效率，以促进植物的再生长[53-54]。放牧影响叶面积指数和分蘖，导致地上生物量分配的改变[38]。动物采食光合组织，影响生态系统的恢复和演替[39]。Ferraro 和 Oesterheld[55]指出补偿生长可能是解释植物对放牧干扰响应的一种机制，Schonbach等[48]发现补偿生长不能完全补偿放牧采食的生物量，但可以缓和放牧的影响。研究表明放牧改变了地上、地下生物量的分配，当放牧压力增加，植物分配更多的物质支持地下部分的生长[38]，进而从土壤中吸收水分和养分维持地上的生长[38]。但Maarel和Titlyanova[56]提出随放牧强度的增加，由于脱叶作用，可能会抑制光合作用，这就可能导致根的死亡。

草地凋落物的数量受植物生长速率、衰老速率、采食量、分解速率的影响[57]。通过采食生物量减少凋落物。动物踩踏加速凋落物的降解[37]，不同放牧强度的动物的踩踏强度不同，凋落物的降解速率也不同。不同放牧强度使地表裸露程度不同，通过径流作用流失凋落物的程度就不同[37]。

2.2 放牧对土壤有机碳输入质量和分配的影响

在放牧的影响下，植物群落的物种丰富度[39,58]、物种多样性[47,59-60]、植被功能群组成[61-62]、牧草质量[42,60,63-64]等都发生着变化，最终影响进入土壤的有机碳的质量和分配。在荒漠草原随放牧强度的增加，物种丰富度显著降低[39]。重度放牧能增加物种多样性[60]。放牧引起优势植物或植物功能群组成结构发生改变，影响进入土壤的凋落物的质量，例如放牧能降低C3植物在群落中的比例，同时C4植物所占比例增加[62]。同时在重度放牧干扰下，牧草木质素含量增加，牧草质量下降[59]。造成上述变化的原因可能是：动物的选择性采食适口性强、蛋白质含量高的物种及植物组织，碳氮比较高的部分留下很少[42]，影响着最终进入土壤的有机碳特征；植物再生能力有差异，被动物采食后，植物再生恢复能力不同[40]，因此对群落碳循环的影响也不同；动物的踩踏改变了植物的生长状态[41]，对土壤有机碳的转化带来影响。

2.3 放牧对根际沉积碳分配的影响

根际沉积由各种各样的分泌物、根脱落的细胞、死亡的根组成，为土壤微生物群体提供的基质，数量是光合作用吸收碳量的20%左右[65]。在草原生态系统中，根际沉积受植物生长的影响，但造成这种影响的因素仍有不确定性。研究表明脱叶作用会影响光合产物在根的分配及根分泌物的释放[66-67]。Holland等[68]认为，一方面脱叶后，补偿作用驱动植物体内的碳向根移动，碳在根的累积可能会驱动根部碳释放量的增加；另一方面脱叶作用直接刺激植物释放的碳增加，驱动光合产物的分配。放牧干扰下，大针茅草原根际土壤有机碳含量减少[67]，根际土养分含量及酶活性高于非根际土，同时由于根系分泌有机酸，使得根际土壤pH值低于非根际土，且随放牧强度的增加pH值也增加[68]。Augustine等[66]对北美草原C3和C4植物脱叶8天后，两种植物向根际土壤分配的碳都减少。Paterson等[69]通过无菌沙培研究表明，黑麦草(Loliumperenne)在被刈割3～5 d后，根系分泌物中可溶性化合物的含量会增加。Mikola等[70]的盆栽试验表明脱叶作用会在短时间内减少猫尾草(Urariacrinita)根际的同化碳含量，而超过1周后的脱叶作用对根际沉积无明显影响。因此，脱叶作用对根际沉积的影响可能与物种、作用时间或强度的不同而异。

3 放牧对土壤有机碳利用和转化的影响

3.1 放牧对土壤微生物活性的影响

土壤微生物利用进入土壤的有机质完成生命活动，并将其转化成可被植物吸收利用的形态，或者直接转化成二氧化碳，释放到空气中。放牧对土壤微生物影响的相关研究集中在微生物的数量(或生物量)和结构两方面。关于放牧强度对土壤微生物数量的影响结果差异很大，随放牧强度的增加，土壤微生物数量降低[67,72-74]，或增加[75-76]，或先增加再降低[77-78]，或土壤微生物数量先降低再增加[79]。放牧影响土壤微生物数量的同时也影响着微生物群落的结构[80-81]。由于放牧对土壤微生物的影响过程复杂，以及土壤微生物受多因素的共同制约，不同土壤微生物类群对放牧的响应是有差异的。凋落物、根系分泌物和死亡的根是微生物所需养分和能量的主要来源[82]，由于放牧的干扰上述养分和能量来来源势必会受到影响[83]。同时土壤温度、水分、pH值、透气性、养分元素含量等也影响这土壤微生物[84-85]。土壤微生物受到上述多种因素的交互影响，所以有关研究的结果不尽一致。因此，深入了解不同放牧梯度对土壤微生物的影响对全面理解放牧干扰下土壤有机碳转变有很大帮助。

3.2 放牧对土壤酶活性的影响

酶是作为有机质分解过程的生物催化剂，其活性大小反映了土壤中物质转化能力[86]。放牧干扰下，与碳元素循环有直接关系的土壤酶活性的研究主要集中在纤维素酶、蔗糖酶、过氧化氢酶。放牧使植物群落(物种组成、生物量、凋落物、根系分泌物等)和土壤理化性质(温度、水分、透气性、容重、pH值、营养元素含量等)发生改变，在这些因子的交互作用下，土壤酶活性的响应也不尽一致。有研究表明，过氧化氢酶和转化酶活性随放牧强度的增加先增加后略降的趋势，放牧区高于对照区，且酶活性与微生物数量密切相关[76,87]。重度放牧能增加与碳循环相关的酶的活性[80,88]。与围封相比，放牧降低了纤维素酶的活性[89]。围封与放牧样地表层土壤蔗糖酶活性没有显著差异，与微生物量碳没有显著相关性[86]。因此，有关放牧对土壤酶活性的影响还需要进一步研究，进而探究放牧对土壤有机碳循环的机理。

4 放牧对土壤有机碳输出的影响

土壤碳通量来源于土壤自养呼吸和异养呼吸，这两部分的组成结构和内在调控机制不同，对外界影响的响应也不同[90-91]。在外界环境发生变化时，估测两组分对土壤碳通量总量的贡献有助于理解土壤有机碳的转化调节过程，以及精确预测全球变化对土壤有机碳平衡的长期影响[91-93]。

目前，已有很多学者对全球各地草原生态系统土壤碳通量对放牧强度的响应进行了研究。包括内蒙古典型草原[7,94-97]、内蒙古草甸草原[13]、内蒙古荒漠草原[13]、黄土高原典型草原[26-27]、雁门关低山草甸[99]、青藏高原高寒草甸[100-101]、美国大草原[102]、阿根廷半干旱草原[103]等。但是研究结果存在很大差异，有的表明随放牧强度的增加，土壤碳通量会增加[7,96]，有的证明随放牧强度的增加，土壤碳通量会降低[94,95,98-100,103]。Cao等[100]的研究表明，放牧增加一倍，土壤碳通量几乎是原来的50%。有的结果表明放牧强度对土壤碳通量的影响不显著[101-102]，也有研究表明放牧强度与土壤碳通量的改变不是线性关系[97]。

有关土壤碳通量组分对放牧强度的响应的研究极少，且已有研究的结果差异也很大。Li等[26]通过对黄土高原典型草原生态系统研究表明，在放牧样地中土壤根呼吸组分与微生物呼吸组分都比围封样地的减少，且围封样地中微生物呼吸比放牧样地高42.95%，根呼吸比放牧样地高21.05%。马秀枝[7]在内蒙古锡林河流域研究表明，在放牧样地中根呼吸占土壤总呼吸的2.8%～43.65%。同样在锡林河典型草原放牧样地中，马涛[95]研究表明，根呼吸占土壤总呼吸的比例介于55.1%～72.9%之间。

5 放牧对土壤微环境的影响

5.1 放牧对土壤温度、水分的影响

在干旱半干旱的草原区，温度和水分是两个关键气候因子，影响着草原生态系统的结构和功能，并且影响着土壤有机碳的输入和输出[104]。首先，影响植物生长，进而影响输入到土壤的有机碳的量[105-106]。同时，影响土壤微生物的活动和酶的活性[105,107]，进而影响土壤有机碳的利用分解。

动物采食改变凋落物的数量，影响土壤有机质层的厚度，而土壤有机层影响着土壤与外界环境的热量交换。因此，放牧条件下的土壤温度更依赖于环境温度[108-109]。Odriozola等[110]发现放牧使土壤的有机层较薄，使土壤的隔热效果较低，具有较高的土壤温度日平均值，和具有较大波动的土壤温度日动态。放牧对土壤含水量的影响相对于土壤高温度要复杂的多。动物采食改变了生物量，进而影响通过植物的蒸腾作用散失的水分，和通过凋落物蒸发散失的水分[111]。地表裸露程度增加，接收的光照增加，在土壤温度增加的情况下，通过土壤水分蒸发散失的水分的增加[112-113]。由于上述两因子受放牧强度的影响，且放牧对土壤水分的调节还受到土壤理化性质和环境因子的影响[110,114]，使得相关的研究结果不尽一致[112,115-116]。

5.2 放牧对其它土壤理化性质的影响

此外，土壤质地、土壤pH值、粘土矿物类型、物理结构、养分状况都会影响土壤有机碳的含量及稳定性[15,104]。土壤质地不仅能影响土壤有机碳储量，还影响着土壤有机碳组分的分配[117-118]。土壤质地比较稳定，受外界干扰的影响很小。土壤容重对放牧干扰较为敏感，随放牧强度的增加，动物的踩踏作用增强，土壤容重也逐渐增加[25,119]。更有研究证明在放牧样地中土壤容重与土壤有机碳含量成反比[32]。土壤孔隙度、透气性等与容重紧密相关，不仅会影响微生物的活动还会影响土壤空气、土壤水分的流动，也会对土壤有机碳储量带来影响。研究表明放牧显著影响着好气性细菌的数量[78]。随放牧强度的增加，牲畜对土壤的压实作用变强，导致土壤孔隙度降低，主要原因就是因为过度放牧导致大孔隙(>50 μm)和较大中等孔隙(9～50 μm)的丧失[120]。

放牧对土壤pH值的影响一方面来源于家畜排泄物，另一方面是由于动物的采食、踩踏等活动对土壤养分循环的影响。土壤中的微生物需要在一定的pH值范围内才能进行正常的生命活动，pH过大或过小都会影响其对土壤有机碳的分解，最终影响土壤有机碳机组分[121]。研究表明土壤pH值随放牧强度的增加而增加[72,81]。也有研究表明土壤pH值在一定放牧压力范围内，酸碱度总体上保持稳定[122]。闫瑞瑞等[123]对荒漠草原生态系统土壤养分状况连续进行了7年的放牧制度试验发现划区轮牧和禁牧可以提高土壤中有机质、氮素、全钾和速效钾的含量，划区轮牧草地土壤表层磷的含量最高，但放牧会导致土壤碳氮比的减少。微生物同化1份的N需24份C，因此，土壤中矿质态N的有效性直接影响有机碳的分解速[104]。土壤团聚体是土壤的基本结构单元，也是土壤最为重要的固碳途径和影响土壤有机碳稳定的主要机制之一[124-125]，有研究表明放牧能显著降低大团聚体的质量分数[126]。

6 家畜排泄物对土壤有机碳的影响

家畜排泄物归还草地对土壤有机碳的影响一方面通过有机质的形式直接输入到土壤中，影响土壤有机碳的含量，另一方面可以通过影响凋落物的分解速率以及土壤理化性质等间接影响土壤有机碳。

6.1 家畜排泄物对土壤有机碳的直接影响

家畜的排泄物直接接触表层土壤或深入深层土壤，影响了土壤养分含量。家畜采食的植物生物量中27%～60%的干物质通过粪便形式重新输入草地生态系统中[127]，其中的碳、氮、磷等营养元素含量较为丰富。家畜粪便是草地生态系统养分的重要储库，含有大量碳，对生态系统的碳循环有重要作用[128]。多数研究表明家畜排泄物能增加土壤有机碳含量[129-131]。

家畜排泄物不仅影响土壤有机碳的含量还影响其空间分布。家畜排泄物对土壤养分空间异质性影响而言，家畜采食的养分中有60%～70%以粪尿的形式归还草地，但其覆盖面积只占采食面积的30%～40%，这种大面积采食和小面积的归还对土壤肥力的影响较大，使土壤养分资源板块化，产生肥岛效应[132]，直接导致土壤养分空间异质性，并且家畜粪便归还通过影响养分的移动和再分配来影响化学元素的循环[128,133]。养分的释放将导致粪斑区和邻近土壤化学成分发生明显变化，并对草地养分再分配、牧草生长形成明显影响[128]。研究表明粪便堆积第二年能够促进周围植物的生长[128-130]。

6.2 家畜排泄物对土壤有机碳的间接影响

放牧过程中家畜排泄对土壤理化性质有很大影响，例如：降低土壤容重，降低pH值，增加水分等，因而改善土壤理化性质，利于周围植物生长[128-129]。同时，家畜排泄物中的有机质还可供微生物利用，影响微生物的活性[134]。放牧影响下家畜排泄物对植物生长和土壤理化性质影响的研究较多，关于其对凋落物降解的研究很少。有研究表明粪便增加会促进凋落物中纤维素和半纤维素丢失，可能会加快碳循环[135]。此外，家畜排泄物本身含有丰富的可供植物利用的养分[136]。可见，家畜排泄物不仅影响土壤有机碳含量，而且影响着土壤有机碳循环的相关生态过程。

7 总结与展望

综上所述，由于动物的选择性采食、踩踏和植被自身恢复能力的差异以及家畜排泄物的影响，不同放牧强度改变了植物群落的盖度、物种组成、植物功能群组成、生物量、根冠比、凋落物数量、根际沉积、土壤微生物、土壤酶活性、土壤自养呼吸等生物因素与土壤温度、土壤含水量、土壤pH值、土壤容重、土壤孔隙度、土壤团聚体结构、土壤异养呼吸等非生物因素，而上述因子影响着土壤有机碳的输入与分配、转化与利用以及输出，土壤有机碳在多因子的共同作用下保持动态平衡或发生着变化。

由于植物群落特征和土壤类型的差异、放牧历史不同、试验方法多样等原因导致众多研究结果不尽一致。同时，目前的研究一方面大多只关注放牧干扰下土壤总有机碳的变化，较少关注土壤有机碳组分各自是如何变化的，另一方面只关注上述某个或少数因子，鲜有放牧干扰对土壤有机碳影响的机理研究。为全面理解放牧强度对土壤有机碳的影响，在未来的研究中需针对不同的草地条件，对土壤总有机碳和组分进行观测，同时进行多因子交互作用整合分析，以探索放牧干扰下土壤有机碳的变化机理。同时，加强定量分析以及与其他元素循环耦合研究，有助于深入理解放牧对土壤有机碳影响的机理。