天敌花绒寄甲与寄主松褐天牛成虫出现期的关系*

温小遂 宋墩福 杨忠岐 王忠辉 施明清

(1. 江西环境工程职业学院 赣州341000； 2. 中国林业科学研究院森林生态环境与保护研究所 国家林业和草原局森林保护学重点实验室 北京 100091； 3. 江西省林业有害生物防治检疫局 南昌 330077)

花绒寄甲(Dastarcushelophoroides)(鞘翅目： 寄甲科Bothrideridae)外寄生于大中型林木钻蛀性害虫天牛的幼虫及蛹,如松褐天牛(Monochamusalternatus)、光肩星天牛(Anoplophoraglabripennis)、栗山天牛(Massicusraddei)、云斑白条天牛(Batoceralineolata)和锈色粒肩天牛(Aprionaswainsoni)等，其中，松褐天牛是毁灭性松林病害松材线虫(Bursaphelenchusxylophilus)病的主要传播媒介(魏建荣等， 2007； Yangetal., 2014)。虽然我国寄生多种天牛的花绒寄甲同为一个种，但由于长期对寄主的适应，形成了不同的寄主生物型(Biotypes),表现为对各自寄主具有强烈的嗜好性和专化性(杨忠岐等， 2011； 高尚坤等， 2016)。花绒寄甲松褐天牛生物型(Biotype onM.alternatus)是松褐天牛的高效天敌，自然寄生率高达79.1%(杨忠岐等， 2012； 黄焕华等， 2003)； 杨远亮等(2013)应用花绒寄甲防治松褐天牛，平均被害株校正减退率为63.07%～68.00%； 张彦龙等(2014)在林间应用花绒寄甲成虫和卵对伐倒死树上的松褐天牛进行防治，控制效果分别为91.16%和91.48%。随着花绒寄甲人工繁殖技术的不断成熟和发展，该天敌在防治松褐天牛方面具有广阔的应用前景(杨忠岐等， 2012)。

鉴于松褐天牛危害的严重性，有关该害虫的生活史及其生物学等研究有较多报道(吕传海等， 2000； 张心团等， 2004； 宁眺等， 2004)。松褐天牛在江西新干地区1年发生1代为主，以4～5龄幼虫在木质部蛀道内越冬； 越冬代幼虫于3月下旬恢复取食,4月中旬开始化蛹，4月下旬越冬代成虫陆续羽化，5月中旬开始产卵，5月下旬出现第1代幼虫； 5—7月是松褐天牛成虫发生盛期(温小遂等， 2018)。在食物链关系上，天敌的消长总是跟随在寄主昆虫之后，寄主种群消长动态对天敌种群数量的变动起着决定性的作用(陈科伟等， 2002)。尽管人们在花绒寄甲生物学和生态学特性方面进行了诸多研究(秦锡祥等， 1988； 王希蒙等， 1996； 雷琼等,2003； 王小东等,2004； 魏建荣等,2009)，但由于花绒寄甲成虫生活隐蔽,又是典型的夜出性昆虫，平时林间难以观察其行为踪迹,要掌握该天敌在林间的种群动态十分困难，因此,至今这方面的报道极少，并且还尚未得出完整的结论来绘出花绒寄甲的生活史图(魏建荣等， 2007)。目前仅见王小东等(2004)在广东东莞地区通过调查马尾松(Pinusmassoniana)枯死树上的花绒寄甲发生数量来研究该天敌全年林间种群动态，初步明确马尾松枯死树上的花绒寄甲成虫数量在8月最多。本研究于2016—2017年利用松褐天牛信息素系统监测了林间花绒寄甲及其寄主松褐天牛种群数量的季节性动态，并对花绒寄甲成虫的羽化出孔和在枯死木上的分布规律进行研究，旨在进一步揭示花绒寄甲的林间发生规律，为确定花绒寄甲的生活史，以及大面积推广该天敌防治松褐天牛提供基础信息。

1 材料与方法

1.1 试验材料 APF-Ⅰ型持久增强型诱芯及其配套的ZM-60型撞板式诱捕器由厦门三涌生物科技有限公司生产。花绒寄甲卵卡由江西省都昌县创新林业技术公司从采自新干县马尾松林的花绒寄甲成虫野生种群经扩繁获得。诱木引诱剂由江西省林业科学院提供。

1.2 试验地概况 试验地设在江西省新干县金川镇林场(24°54′N，114°45′E)，为低山丘陵,海拔约100 m，面积约80 hm2,为马尾松纯林,松林密度1 000～1 500株·hm-2, 树龄15～40年,树高8～15 m，胸径8～32 cm，坡度10°～20°，郁闭度0.7～0.8。于2014—2016年连续3年分别在前一年设置的诱木上释放花绒寄甲防治越冬代松褐天牛。

1.3 试验方法 1) 越冬前后花绒寄甲成虫产卵前期的比较 于2018年12月上旬和2019年3月中旬在试验地诱木树皮下分别采集花绒寄甲成虫带回室内，按唐桦等(2007)的方法鉴别雌雄后，配对放入500 mL透明塑料盒，每盒放入5对成虫，以实验室常规饲养、刚羽化的成虫作为对照，每个处理和对照重复6次。在盒内配上产卵诱导木，饮水器、饲料皿的分别加水、人工饲料，每隔4天更换1次,每天观察花绒寄甲成虫产卵情况,记录每盒中成虫的产卵前期。试验在温度为25 ℃±1℃、相对湿度为60%±5%条件下进行。

2) 花绒寄甲与松褐天牛成虫羽化出孔规律 (1) 诱木设置 于5—6月松褐天牛成虫产卵高峰期，选择胸径10～12 cm 松树，在基部离地面约30 cm处用刀砍3～4处，刀口深入木质部约1 cm，用诱木引诱剂兑清水配成3倍药液喷洒于刀口处，引诱松褐天牛成虫集中在诱木上产卵。

(2) 对诱木释放花绒寄甲卵 2016、2017年每年3月下旬按照花绒寄甲卵数与天牛侵入孔数比例等于15∶1的释放比分别将卵卡钉在48、28棵诱木主干上。释放卵卡10天后，随机从样木中取回卵卡10片，在解剖镜下观察，统计孵化数。2016、2017年释放卵的孵化率分别为75．49%±3．19%和77．39%±3．47%。

(3) 花绒寄甲和松褐天牛成虫羽化出孔规律 2016和2017年每年的4月下旬将释放花绒寄甲卵卡的诱木锯为1 m长木段,从林间取回置于室外，每3天观察1次松褐天牛成虫羽化出孔情况，记录出孔成虫数量。6月上旬用面粉加适量食用油混合成团塞住诱木上的侵入孔，每3天观察1次花绒寄甲成虫羽化出孔情况，记录出孔成虫数量。根据这2种成虫的出孔日期与数量,按羽化数量比例累计达16%、50%、84%的日期划分始盛期、高峰期和盛末期。

花绒寄甲化蛹和羽化阶段的6、7月气温和降水等气象资料,由新干县气象局提供。

3) 林间花绒寄甲与松褐天牛成虫数量的季节动态 2016—2017年4月上旬在试验林挂放30个诱捕器,在诱杀松褐天牛的同时进行花绒寄甲成虫监测。诱捕器挂放高度约3 m，间距约100 m。每个诱捕器均装上松褐天牛信息素诱芯, 每隔7天调查1次诱捕器内的花绒寄甲和松褐天牛成虫数量。划分始盛期、高峰期和盛末期方法同上，并以总诱捕量作种群数量动态曲线，分析成虫数量的季节动态。

4) 越冬前花绒寄甲成虫在死亡松树上的分布 于林间刚刚出现死树的8月中下旬，分别在山顶、山腰和山脚等位置随机选择标记12株枯死木，于10月24—30日在以上3个位置分别选择4株活立木作为对照,将标记的36株枯死木和12株活立木自地面伐倒, 测量树高和胸径，将树干分为下中上3段,再加上侧枝, 分段依次观察树皮裂缝和剥离的树皮下，调查记录成虫数量和所在位置。

1.4 数据处理与分析 由于花绒寄甲成虫调查样本数据较小并出现0，故先进行平方根转换，再用SPSS 19.0软件进行分析，不同位置的成虫数量采用ANOVA进行方差分析，同时用LSD法进行多重比较，P<0.05为差异显著。越冬前后花绒寄甲成虫产卵前期数据也采用同样方法进行分析比较。

2 结果与分析

2.1 越冬前后花绒寄甲成虫产卵前期的比较 从图1可知，越冬初期和翌年越冬后采集的花绒寄甲成虫产卵前期分别为10.50±1.05天和3.33±0.82天，而对照组(刚羽化成虫)为26.33±1.63天； 处理组的产卵前期显著低于对照组(P<0．05)，且处理间也存在显著差异(P<0．05)，这说明越冬初期花绒寄甲成虫卵巢发育尚未成熟，而越冬后成虫卵巢已经发育成熟，可行交尾产卵。

图1 越冬前后花绒寄甲成虫产卵前期比较Fig.1 Comparison of pre-oviposition period of D. helophoroides adults in different overwintering timesA： 越冬前Before overwintering； B： 越冬后After overwintering； CK： 刚羽化The newly-emerged. 不同小写字母表示统计学差异显著(P<0．05)。Different lower cases indicate significant differrence (P<0．05).

2.2 花绒寄甲、松褐天牛成虫羽化出孔规律 1) 花绒寄甲 2016、2017年第1代成虫从诱木中羽化出孔数量分别为1 947、1 075头,调查期间每3天出孔成虫数量的比例如图2所示。羽化进程和分期如表1和图2所示： 出孔始日分别为06-28、07-04，末日分别为07-30、07-31，分别历时33、28天，平均30.5天。成虫分别在07-04、07-10进入羽化出孔盛期，高峰期分别出现在07-07、07-13，盛末期出现在07-16、07-19； 盛期分别为13、10天，平均11.5天。

该地区2016年6、7月平均温度分别为27.7、30.5 ℃， 2017年分别为24.9、30.6 ℃； 2016年6、7月降雨量分别为138.0、112.6 mm， 2017年分别为345.0、201.7 mm。

2) 松褐天牛 2016、2017年诱木中越冬代松褐天牛成虫羽化出孔数量分别为1 076和618头，调查期间每3天出孔成虫数量的比例如图2所示。从图2可知： 2016、2017年的出孔始日分别为05-06、05-03，末日分别为07-06、07-02； 成虫分别在05-17、05-14进入羽化出孔盛期，高峰期分别出现在05-26、05-23，盛末期分别出现在06-04、06-07； 6月底分别有99.4%和99.3%的成虫已经出孔。

图2 2016、2017年新干地区林间花绒寄甲与松褐天牛成虫出孔动态Fig.2 Emergence dynamics of D. helophoroides and M. alternatus adults in Xingan County (Jiangxi, China) in 2016 and 2017

表1 2016—2017年江西新干地区花绒寄甲第1代成虫羽化期Tab.1 Emergence period of D. helophoroides adults of the first generation in Xingan County from 2016 to 2017

2.3 林间花绒寄甲、松褐天牛成虫数量的季节动态 2016、2017年林间30个松褐天牛信息素诱芯诱捕到花绒寄甲成虫总量分别为475、272头, 每个诱捕器平均诱捕量分别为15.83、9.07头； 没有继续在试验地释放花绒寄甲的2017年诱捕数量比2016年下降了42.73%。调查期间每7天诱捕数量的比例如图3所示。 2016、2017年诱捕始日分别为05-04、05-08，末日分别为10-21、10-18。2016—2017年5—6月上旬诱捕到花绒寄甲成虫数量很少，分别只占全年诱虫量的5.90%、7.35%，平均6.62%。6月中下旬未诱捕到花绒寄甲成虫，07-06以后诱捕到的成虫数量逐渐增多，07-27、07-20分别进入诱捕盛期，高峰期分别在09-15、09-01，盛末期分别在09-29、10-07。7—10月的诱捕量分别占全年诱虫量的94.10%、92.65%，平均93.38%。

2016、2017年30个信息素诱芯诱捕到松褐天牛成虫数量分别为12 441、11 067头,每个诱捕器平均诱捕量分别为414.7、368.9头,分别为花绒寄甲诱捕量的26.2、40.7倍。每7天诱捕数量的比例如图3所示。 2016、2017年诱捕始日分别为04-26、04-29，末日分别为10-22、10-26。成虫均在05-25进入发生盛期， 高峰期分别在06-15、06-22， 盛末期分别在07-27、08-03。8月后林间成虫数量急剧下降,8—10月的诱捕量仅占全年总数的14%。

图3 2016、2017年江西新干地区林间花绒寄甲与松褐天牛成虫数量的季节动态Fig.3 Seasonal dynamics of D. helophoroides and M. alternatus adults in forests in Xingan County(Jiangxi, China) in 2016 and 2017

2.4 越冬前花绒寄甲成虫在死亡木上的分布 于10月下旬在山顶、山腰和山脚不同坡位调查8月枯死的马尾松优势木，结果表明: 不同坡位对花绒寄甲成虫分布无显著影响(F=0.277； df=2,33；P=0.760)。由表2可知，调查山顶、山腰和山脚各12株枯死木，其中分别有11、10和10株有花绒寄甲成虫分布， 依次查到43、35和40头； 平均每株分别为3.58头±2.39头、2.92头±2.19头和3.33±2.67头。36株枯死木中有31株有花绒寄甲，占86.11%； 共收集到118头成虫，其中上部和中部分别为91、27头，分别占77.12%、22.88%； 下部没有发现。同时调查了5株样木上的松褐天牛侵入孔数量,平均每株侵入孔数量为157.60个±34.38个； 其中上部平均为87.20个±14.38个,占55.33%； 中部为58.60个±11.89个,占37.18%； 下部为11.80个±3.57个，仅占7.49%。共调查了12株对照活立木，未发现花绒寄甲成虫。这说明花绒寄甲成虫羽化出孔后飞往林间寻找有当年松褐天牛为害的枯死木栖息和越冬,并且其分布与松褐天牛的分布基本相一致。

3 讨论

本研究证实，花绒寄甲的繁殖季节与寄主松褐天牛的蛹期十分吻合。花绒寄甲成虫在有寄主天牛幼虫的枯死松木上越冬(表2)，翌年越冬结束后成虫卵巢发育成熟，即可交尾产卵(图1)。以4～5龄越冬的松褐天牛幼虫3月下旬恢复取食(温小遂等， 2018)，其中5龄幼虫4月中旬化蛹，可为最早孵化的第1代花绒寄甲幼虫提供食物资源。松褐天牛的蛹活动能力弱，缺乏防御和躲避天敌侵害的能力，最适合花绒寄甲幼虫寄生。松褐天牛化蛹主要在4—5月，其中4月是高峰期； 花绒寄甲种群繁殖也相应集中在4—5月，其中4月是花绒寄甲寄生松褐天牛最适宜的时期(温小遂等， 2017)。越冬代松褐天牛成虫5月上旬羽化出孔后陆续迁飞到健康松树上取食为害。在松材线虫病疫区，松褐天牛成虫通过取食的伤口将松材线虫传入寄主。5月下旬至7月下旬是松褐天牛成虫发生、产卵以及传播疫情的高峰期(图3)。4月寄生松褐天牛的花绒寄甲幼虫于6月下旬或7月上旬形成第1代成虫羽化出孔(表1)，这时越冬代松褐天牛成虫羽化已经结束(图2)，这意味着花绒寄甲在原来栖息地繁衍种群的寄主资源已经枯竭。在江西新干松材线虫病疫区，感病的林木8月开始枯死，并且这些枯死木已经有大量的第1代松褐天牛幼虫发生。第1代花绒寄甲成虫出孔后必须飞行寻找有第1代寄主天牛为害的枯死木作为栖息场所并继续寄生新的寄主来延续其种群繁衍。迁飞、寻找和定位寄主是昆虫在进化过程中长期适应环境而形成的一种生存对策(Dingle, 1972； Dingleetal.， 2007)。昆虫的迁飞除了增加个体的生存机会外，更重要的是扩大其种群分布范围，为其后代开辟新的生境(Dingleetal.， 2007)。因此，寄主松褐天牛生存场所的变化是影响花绒寄甲成虫季节性飞行扩散的关键因子。

表2 花绒寄甲成虫在死亡松树上的分布Tab.2 Location of D. helophoroides adults in the dead pine woods

本研究还揭示，花绒寄甲在林间的飞翔活动主要集中在7月中旬至10月(图3)。这一时期，寄主天牛幼虫已经蛀入木质部进入暴食阶段，生命活动旺盛，抵抗天敌寄生的能力强，花绒寄甲很难对其实施寄生(温小遂等,2017)； 因此，成虫在越冬前通过飞翔活动保持强大的飞行肌来选择和确定栖息地而不进行种群的繁衍，在翌年越冬结束后成虫的生殖系统才发育完善并开始繁殖(图1)，并且很少进行林间飞翔活动(图3)。在一些昆虫中，飞行肌和卵巢发育随生活史的季节性变化出现兴衰交替,表现为从其他场所迁入到新的栖息地后飞行肌消解而卵巢发育,繁殖形成下一代(Hocking， 1952； Cottonetal.， 1990； 王伟等,2013； 翟保平等,1999)。花绒寄甲迁入新的栖息地后进入繁殖期是否也会发生飞行肌消解是十分有趣并值得探究的问题。

本研究显示，第一代花绒寄甲成虫羽化出孔时间在年度间有较明显的差异。2016年成虫羽化出孔和进入发生盛期较2017年为早，羽化出孔期也较长。成虫羽化出孔以及进入盛期的提前或滞后与羽化出孔及化蛹阶段的平均温度和降雨量有一定的相关，如2017年6月平均温度较上年明显偏低； 6月和7月降雨量分别比上年增加150%和79.1%。因此， 2017年6月明显增多的降雨量以及明显偏低的平均温度，加之7月延续、增多的降雨，很可能是成虫羽化出孔推迟的主要因素。关于降雨和温度协同对成虫羽化出孔的影响还需今后积累更多年份的资料。

花绒寄甲成虫羽化出孔后飞往林间寻找有寄主天牛为害的新枯死木栖息(表2)。有研究证实，衰弱木、新死木会产生萜烯类和乙醇等挥发性物质，这些物质对松褐天牛成虫产卵有强烈诱集作用(Ikedaetal., 1980； 郝德君等， 2008)。松褐天牛与花绒寄甲可同时被衰弱木的挥发性物质所吸引； 松褐天牛被吸引产卵的同时，花绒寄甲也可被吸引前往寻找寄主天牛(任利利,2014)。由此认为，该天敌很可能是通过识别新死木的挥发性物质来定位寻找寄主天牛。本研究发现,松褐天牛信息素诱芯在大量诱杀松褐天牛的同时也能诱到花绒寄甲成虫。该复合诱芯的主效成分是聚集性信息素2-undecyloxy-1-ethanol和植物源化合物, 其中植物源化合物含有萜烯类化合物； 因此有理由认为该诱芯含有的萜烯类等植物源化合物很可能是引诱花绒寄甲的主要原因。但新死木的挥发性物质以及该复合诱芯对花绒寄甲的引诱作用还需要进一步研究确定。生产上林间释放花绒寄甲成虫防治松褐天牛的最佳时间是3月，而开始挂放信息素复合诱芯诱杀松褐天牛的时间是5月，因此实施这2种措施在时间上是错开的，互不影响。但还是应解决在应用该复合诱芯防治时如何保护花绒寄甲的问题。建议在诱捕器的集虫瓶底部留些小孔，让诱入的花绒寄甲自行逃逸，如在收集或清理集虫瓶的天牛时发现花绒寄甲，也应将该天敌放回林间。

本研究证实，释放花绒寄甲不但能寄生松褐天牛，还能增加该天敌林间的种群数量,但如果不持续采取这种措施,花绒寄甲种群数量就会明显下降(图3)； 因此在生产上应该推广和坚持开展花绒寄甲生物防治。本研究发现，花绒寄甲成虫在有松褐天牛为害的枯死木上越冬。在冬季集中清理当年的病死树是松材线虫病防治工作的关键环节，但很多地方采取将病死树集中烧毁，这种措施虽然杀灭了病死树中的松褐天牛,但对花绒寄甲同样是致命的。因此建议在生产上采用8目铁纱网罩对病死木处理，允许花绒寄甲成虫爬出，而松褐天牛不能逃逸。

4 结论

越冬结束后花绒寄甲成虫即可交尾产卵，这就使第1代花绒寄甲幼虫的孵化期恰好和寄主松褐天牛发育到最适宜被寄生的蛹期相吻合，这是二者长期协同进化的结果，也表明花绒寄甲是一种专性寄生天敌。越冬代松褐天牛成虫于5月初羽化出孔后迁飞到健康松树上取食为害,并在危害木上产卵。第1代花绒寄甲成虫于6月底或7月初羽化出孔后，飞翔搜寻有第1代松褐天牛幼虫为害的枯死木进行栖息。花绒寄甲成虫在枯死木的分布位置主要在树中部和上部，以上部数量最多,且与松褐天牛的基本相一致。这说明花绒寄甲对寄主天牛具有很强的搜索追踪和跟随效应。