扩散张量成像对盆腔器官脱垂患者盆底肌肉的评估

时间：2024-07-28

朱汇慈

刘剑羽1 LIU Jianyu

周延1 ZHOU Yan

王丰1 WANG Feng

韩劲松2 HAN Jinsong

扩散张量成像对盆腔器官脱垂患者盆底肌肉的评估

朱汇慈1ZHU Huici

刘剑羽1LIU Jianyu

周延1ZHOU Yan

王丰1WANG Feng

韩劲松2HAN Jinsong

盆腔器官脱垂（pelvic organ prolapse，POP）常见于中老年女性，其病理生理机制尚未完全阐明，但国内外研究一致认为肛提肌损伤与POP相关[1-3]，因此精确显示盆底肌肉结构和早期诊断其损伤是对临床诊断的重要补充，并且可反映POP的病因。磁共振扩散张量成像（DTI）及其参数如各向异性分数（fractional anisotrophy，FA）值、平均扩散度（mean diffusivity， MD值等可以反映肌肉病理生理方面的细微改变[4]。既往有应用DTI分析骨盆肌肉的研究报道[5-8]，但结果不尽相同，且对肛提肌各个组成部分的DTI参数特征分析鲜有报道。本研究对女性盆底肌肉的DTI参数进行测量，观察健康志愿者和POP患者盆底肌肉的DTI参数特征，探讨DTI评估POP的可行性。

1 资料与方法

1.1 研究对象收集2014年1月－2016年7月北京大学第三医院门诊或住院体格检查确诊为POP III度以上的患者50例作为研究组，均符合国际尿控协会（ICS）推荐的POP-Q评分系统诊断标准[9]，年龄37～82岁，平均（61.0± 11.9）岁；均为顺产，孕次1～7，中位孕次为3；产次1～5，中位产次为2；平均体重指数为（25.1±2.8）kg/m2。同期招募50例健康女性志愿者作为对照组，年龄55～78岁，平均（62.0±6.4）岁；均为顺产，孕次1～6，中位孕次为3；产次1～4，中位产次为2；平均体重指数为（24.9±3.1）kg/m2。以上受检者均排除盆腔手术史及MRI检查禁忌证。

1.2 仪器与方法检查前训练受检者反复做Valsava动作，半小时前嘱受检者排空膀胱，饮300 ml白水，然后嘱受检者放松并平卧于检查床上。采用GE Discovery 3.0T 750 MR扫描仪，8通道体部相控线圈，应用T2WI、动态和DTI序列进行扫描：①T2WI 均采用快速恢复快速自旋回波序列（FRFSE）扫描，视野（FOV）22 cm×22 cm，矩阵288×288，层厚4 mm，层间隔0.4 mm，层数30层左右，TR 4500～7200 ms， TE 99.3～104.6 ms，激励次数2，矢状位、横轴位、冠状位的扫描时间分别为2 min、3 min、2 min左右。②动态扫描采用正中矢状位梯度回波快速稳态序列（FIESTA），FOV 34 cm×34 cm，矩阵192×272，层厚5 mm，层间隔0.5 mm，层数为1层，TR 3.6 ms，TE 1.5 ms，翻转角45°，激励次数1，采集时间约为1 min，采集60次，该序列检查过程中嘱受检者反复进行Valsava呼吸3～5次，主要用于排除对照组中可疑POP者。③DTI采用二维扩散加权横断位自旋平面回波脉冲序列（SE-EPI）进行盆底扫描，FOV 32 cm×32 cm，矩阵128×128，层厚4 mm，层间隔0，层数30层左右，TR 3200 ms，TE 72.8 ms，激励次数5，b=500 s/mm2，15个方向，采集时间4 min 19 s。定位线不采用任何角度，扫描范围包括全肛门括约肌和尾骨。

1.3 图像后处理和图像分析扫描所得图像均导入3D slicer处理软件[10]，并进行噪声过滤和图像配准，在软件上用DTI原始图像分别生成FA图、MD图、λ1图、λ2图、λ3图、线性各向异性（linear anisotropy，CL）图、平面各向异性（planar anisotropy，CP）图、球面各向异性（spherical anisotropy，CS）图，在b=0的原始图像上用不同的颜色沿盆底各个肌肉的边缘，分别手动逐层勾画出双侧肛门括约肌、会阴浅横肌、耻骨内脏肌、耻骨直肠肌、髂尾肌和闭孔内肌的范围[11]，由于盆底肌肉结构纤细，故感兴趣区的选择尽量缩小，并将T2轴位和T2冠状位图像作为参考，确保感兴趣区在所测的肌肉范围内（以FA图的感兴趣区勾画为例，如图1所示）。软件自动计算出上述DTI参数值[12-13]。以上数据由2名有5年以上女性盆底MRI诊断经验的主治医师进行测量，测量的数值取平均值。

1.4 统计学方法使用SPSS 19.0软件，每种肌肉左、右侧DTI参数值比较采用配对资料t检验，研究组与对照组间DTI参数值比较采用成组资料t检验，P＜0.05表示差异有统计学意义。

图1 盆底肌肉的感兴趣区勾画。b=0原始图，紫色和天蓝色代表双侧闭孔内肌，深黄色和浅绿色代表双侧耻骨内脏肌，红色和浅蓝色代表双侧耻骨直肠肌，浅黄色和深绿色代表双侧肛门括约肌（A）；与A对应的FA图（B）；与A和B配准的T2轴位图像（C）；与A和B配准的T2冠状位图像（D）

2 结果

所有受检者均完成全部序列的MRI检查，在T1WI、T2WI和DTI图像上无明显运动伪影，肌肉均呈低信号，图像均能清晰显示各种盆底肌肉，包括会阴浅横肌、耻骨内脏肌、耻骨直肠肌、髂骨尾骨肌和闭孔内肌5种盆底双侧肌肉以及肛门括约肌，比较上述肌肉的DTI参数，包括FA值、MD值、λ1值、λ2值、λ3值、CL值、CP值和CS值，确定双侧或对照组与研究组间DTI值有差异的肌肉。

2.1 DTI值有差异的双侧盆底肌肉所测的5种盆底双侧肌肉中，仅闭孔内肌左、右侧肌肉的DTI参数值有差异。对照组中，左侧和右侧闭孔内肌的FA值、λ3值、CP值和CS值差异有统计学意义（P＜0.01，P＜0.001）（表1）；研究组中，左侧和右侧闭孔内肌的FA值、λ3值、CL值、CP值和CS值差异有统计学意义（P＜0.05、P＜0.001）（表2）。

表1 对照组闭孔内肌左、右两侧有差异的DTI参数值比较（±s）

两侧例数 FA λ3（×10－3mm2/s） CP CS左侧 50 0.356±0.030 1.024±0.093 0.210±0.026 0.485±0.034右侧 50 0.393±0.050 0.935±0.150 0.247±0.035 0.440±0.056t值－4.427 3.542 －6.009 4.866P值＜0.001 ＜0.01 ＜0.001 ＜0.001

表2 研究组闭孔内肌左、右两侧有差异的DTI参数值比较（±s）

两侧例数 FA λ3（×10－3mm2/s） CL CP CS左侧 50 0.357±0.024 1.010±0.093 0.303±0.020 0.213±0.027 0.485±0.029右侧 50 0.390±0.039 0.951±0.143 0.313±0.021 0.241±0.030 0.446±0.046t值－5.058 2.463 －2.456 －4.916 5.154P值＜0.001 ＜0.05 ＜0.05 ＜0.001 ＜0.001

表3 对照组与研究组间会阴浅横肌有差异的DTI参数值比较（±s）

分组例数 FA CS对照组 50 0.359±0.056 0.475±0.057研究组 50 0.334±0.062 0.495±0.061t值 2.103 －1.999P值＜0.05 ＜0.05

表4 对照组与研究组间右侧耻骨内脏肌有差异的DTI参数值比较（±s）

分组例数 FA λ3（×10－3mm2/s） CL CP CS对照组 50 0.368±0.058 0.930±0.170 0.297±0.042 0.233±0.037 0.469±0.067研究组 50 0.334±0.045 1.028±0.177 0.278±0.038 0.211±0.028 0.511±0.052t值 3.280 －2.807 2.322 3.309 －3.541P值＜0.01 ＜0.01 ＜0.05 ＜0.01 ＜0.01

2.2 对照组与研究组间DTI值有差异的盆底肌肉研究组和对照组间会阴浅横肌FA值和CS值差异有统计学意义（P＜0.05）（表3）。对照组左侧耻骨内脏肌CL值为0.294±0.028，研究组左侧耻骨内脏肌CL值为0.280±0.036，两组间差异有统计学意义（t=2.176，P＜0.05）。研究组与对照组右侧耻骨内脏肌FA值、λ3值、CL值、CS值、CP值差异有统计学意义（P＜0.05、P＜0.01）（表4）。研究组与对照组左侧髂尾肌λ1值、λ3值差异有统计学意义（P＜0.05）（表5）。

3 讨论

盆膈位于骨盆内筋膜的深侧，其主要组成部分包括坐骨尾骨肌和肛提肌，肛提肌由髂尾肌、耻骨直肠肌和耻骨内脏肌组成，上述肌肉的连续性收缩使盆底器官保持在正常的位置[14]。有研究表明，肛提肌的损伤与POP相关，特别是肛提肌损伤造成的盆膈裂孔增大，是造成膀胱膨出和尿道脱垂的直接原因[1,11]。

1991年，Yang等[15]将MRI动态扫描用于POP的评估。MRI检查有助于盆底功能障碍的评估，可提供肌肉、韧带和功能方面的解剖学依据。目前，MRI主要用于POP程度及内容物的评估，肛提肌的研究主要局限于宏观角度[2]，从微观角度研究肛提肌及其他盆底肌肉损伤的研究尚少。DTI可以无创地描述微观结构特点，可以检测出骨骼肌病理生理的细微变化，Galbán等[16]的研究表明，DTI在检测与年龄相关的肌肉改变方面有较高的敏感性。Zeng等[17]建立了兔腿部肌肉的DTI创伤模型，损伤部位肌肉的FA值降低，MD值升高，相应部位的病理检查可见肌肉水肿和肌纤维撕裂。由于盆底具有复杂的多层结构，故利用DTI研究盆底结构和肌肉纤维的走行具有一定的挑战性。本征值（λ1值、λ2值、λ3值）可以用于计算纤维束的3个主要方向上的数值，进而描述每个方向上水分子运动的概率，其他从上述本征值衍生出的参考指数，如MD值反映水分子扩散的自由度；FA值反映组织结构扩散的方向性，反映组织的完整性和一致性；CL值、CP值、CS值可以反映扩散张量的形态[4]。

本研究结果显示，无论POP患者还是健康志愿者，左、右侧肛门括约肌、耻骨内脏肌、耻骨直肠肌和髂尾肌的DTI参数之间无明显差异（P＞0.05），提示同一个体的左、右两侧肛提肌微观结构基本相同，损伤和修复程度可能一致，肛提肌的损伤没有某一侧的倾向性。肛提肌是形成盆膈裂孔的主要结构，也是盆底支持结构的重要组成部分，肛提肌的损伤在左、右两侧甚至各个方向的受力可能是均匀的，故损伤或修复并没有形成左、右两侧的差异性。然而POP患者和健康志愿者左、右两侧闭孔内肌DTI参数有差异性（P＜0.05），由于闭孔内肌的主要作用是外旋下肢，且对盆底结构的支持作用不大，故推测差异性可能是由于个体左、右两侧下肢用力不一致所致。

本研究结果还显示，双侧肛门括约肌在研究组和对照组之间各DTI参数值差异无统计学意义（P＞0.05），这与Zijta等[5]研究结果类似。从解剖学及发病机制方面分析，肛门括约肌呈环形肌束，其主要作用是闭合括约肛门和协助排便，对盆腔器官的支撑起辅助作用，且肛门括约肌随排便而产生的收缩和扩张对分娩所造成的肌肉损伤可能具有一定的修复作用。双侧闭孔内肌在研究组和对照组之间各DTI参数值差异无统计学意义（P＞0.05），这与Zijta等[5]研究结果不同。Zijta等[5]的研究样本量较小，可能造成两研究结果不一致。两组双侧肛门括约肌和闭孔内肌DTI参数无明显差异，这在一定程度上证明了两者不是盆底支持结构的主要成分。

会阴浅横肌是盆底外层结构之一。研究组的会阴浅横肌FA值明显低于对照组（P＜0.05），提示POP患者会阴浅横肌的完整性和一致性较健康志愿者差，纤维束损伤较健康志愿者明显；研究组的会阴浅横肌CS值明显高于对照组（P＜0.05），表明研究组的会阴浅横肌形态更接近球形，提示肌纤维束更稀疏。

肛提肌从前向后由耻骨内脏肌、耻骨直肠肌和髂尾肌组成，耻骨内脏肌前方与耻骨联合相连，耻骨直肠肌位于中央，双侧髂尾肌汇合形成肛提肌腱板。本研究结果显示，研究组左侧耻骨内脏肌的CL值明显低于对照组（P＜0.05），提示研究组左侧耻骨内脏肌相应肌纤维束缩短。研究组右侧耻骨内脏肌的FA值、CL值和CS值明显低于对照组（P＜0.05），λ3和CP值明显高于对照组（P＜0.05），上述参数值的变化提示研究组右侧耻骨内脏肌的完整性较对照组差，肌纤维束更短且更稀疏。研究组和对照组双侧耻骨直肠肌的DTI各参数值均无明显差异（P＞0.05），而研究组的左侧髂尾肌λ1值和λ3值明显高于对照组（P＜0.05）。λ1值主要反映肌肉沿纤维束走行的几何特性，而λ2和λ3值主要反映肌肉垂直于纤维束走行的几何特性，λ1值和λ3值均增高提示研究组左侧髂尾肌较对照组细长且纤维束稀疏。本研究结果提示POP患者的双侧耻骨内脏肌和左侧髂尾肌肌肉损伤程度较健康志愿更严重，而双侧耻骨直肠肌损伤程度相对较轻，均证实了肛提肌对盆底的支持作用，部分解释了盆底功能障碍的病理生理机制，与蔡香然等[18]和马洪舟[7]的研究结果一致。

本研究的局限性：①本研究采用b=500 s/mm2，15个方向采集图像，这是否是最佳的盆底肌肉DTI扫描参数尚待进一步验证。②盆底肌肉的感兴趣区均手动勾画，各肌肉分界不明确处会有重叠，可能会造成参数测量的不准确。

总之，DTI观察女性盆底肌肉技术上可行，有助于揭示POP的发病机制，有利于女性盆底肌肉损伤的早期诊断。

表5 对照组与研究组间左侧髂尾肌有差异的DTI参数值比较（±s，×10－3mm2/s）

分组例数 λ1 λ3对照组 50 1.999±0.276 1.026±0.177研究组 50 2.188±0.533 1.141±0.347t值－2.234 －2.110P值＜0.05 ＜0.05

[1]Delancey JO, Morgan DM, Fenner DE, et al. Comparison of levator ani muscle defects and function in women with and without pelvic organ prolapse. Obstet Gynecol, 2007, 109(2 Pt 1): 295-302.

[2]Kearney R, Miller JM, Ashton-Miller JA, et al. Obstetric factors associated with levator ani muscle injury after vaginal birth. Obstet Gynecol, 2006, 107(1): 144-149.

[3]Huebner M, Margulies RU, Delancey JO. Pelvic architectural distortion is associated with pelvic organ prolapse. Int Urogynecol J Pelvic Floor Dysfunct, 2008, 19(6): 863-867.

[4]Budzik JF, Balbi V, Verclytte S, et al. Diffusion tensor imaging in musculoskeletal disorders. Radiographics, 2014, 34(3): E56-E72.

[5]Zijta FM, Lakeman MM, Froeling M, et al. Evaluation of the female pelvic floor in pelvic organ prolapse using 3.0-Tesla diffusion tensor imaging and fibre tractography. Eur Radiol, 2012, 22(12): 2806-2813.

[6]Rousset P, Delmas V, Buy JN, et al. In vivo visualization of the levator ani muscle subdivisions using MR fiber tractography with diffusion tensor imaging. J Anat, 2012, 221(3): 221-228.

[7]马洪舟. 女性盆底肌磁共振弥散张量成像价值分析. 生殖医学杂志, 2014, 23(10): 793-796.

[8]尚华, 刘剑羽, 周广金, 等. 3.0T磁共振扩散张量成像在正常女性盆底肌肉的应用. 中国医学影像学杂志, 2013, 21(12): 943-945, 950.

[9]Bump RC, Mattiasson A, Bø K, et al. The standardization of terminology of female pelvic organ prolapse and pelvic fl oor dysfunction. Am J Obstet Gynecol, 1996, 175(1): 10-17.

[10]Hasan KM, Walimuni IS, Abid H, et al. A review of diffusion tensor magnetic resonance imaging computational methods and software tools. Comput Biol Med, 2011, 41(12): 1062-1072.

[11]Margulies RU, Hsu Y, Kearney R, et al. Appearance of the levator ani muscle subdivisions in magnetic resonance images. Obstet Gynecol, 2006, 107(5): 1064-1069.

[12]Zhang S, Bastin ME, Laidlaw DH, et al.Visualization and analysis of white matter structural asymmetry in diffusion tensor MRI data. Magn Reson Med, 2004, 51(1): 140-147.

[13]Oppenheim C, Ducreux D, Rodrigo S, et al. Diffusion tensor imaging and tractography of the brain and spinal cord. J Radiol, 2007, 88(3 Pt 2): 510-520.

[14]García Del Salto L, De Miguel Criado J, Aguilera Del Hoyo LF, et al. MR imaging-based assessment of the female pelvic fl oor. Radiographics, 2014, 34(5): 1417-1439.

[15]Yang A, Mostwin JL, Rosenshein NB, et al. Pelvic fl oor descent in women: dynamic evaluation with fast MR imaging and cinematic display. Radiology, 1991, 179(1): 25-33.

[16]Galbán CJ, Maderwald S, Stock F, et al. Age-related changes in skeletal muscle as detected by diffusion tensor magnetic resonance imaging. J Gerontol A Biol Sci Med Sci, 2007, 62(4): 453-458.

[17]Zeng H, Zheng JH, Zhang JE, et al. Grading of rabbit skeletal muscle trauma by diffusion tensor imaging and tractography on magnetic resonance imaging. Chin Med Sci J, 2006, 21(4): 276-280.

[18]蔡香然, 刘琼, 罗新, 等. 静动态MRI及DTI对盆腔器官脱垂患者肛提肌形态和功能的评估. 临床放射学杂志, 2013, 32(8): 1128-1133.

Evaluating Pelvic Floor Muscles in Patients with Pelvic Organ Prolapse Using Diffusion Tensor Imaging

目的采用扩散张量成像（DTI）评价女性盆腔器官脱垂（POP）患者盆底肌肉的参数变化。资料与方法收集50例POP III度以上的患者作为研究组，50例健康女性志愿者作为对照组，进行横轴位DTI扫描，b=500 s/mm2，15个方向。将DTI原始图像导入后处理软件，分别形成相应的参数图，在b=0的原始图像上逐层勾画盆底各肌肉的边缘并计算出各DTI参数，测量会阴浅横肌、耻骨内脏肌、耻骨直肠肌、髂骨尾骨肌和闭孔内肌5种盆底双侧肌肉和肛门括约肌的DTI参数，包括各向异性分数（FA）、平均扩散度（MD）、λ1、λ2、λ3、线性各向异性（CL）、平面各向异性（CP）和球面各向异性（CS）。比较每种肌肉左右侧、研究组与对照组间DTI参数值的差异。结果对照组的5种盆底双侧肌肉中，仅闭孔内肌左、右侧肌肉的FA、λ3、CP、CS值差异有统计学意义（P＜0.01、P＜0.001）；研究组仅闭孔内肌左、右侧肌肉的FA、λ3、CL、CP、CS值差异有统计学意义（P＜0.05、P＜0.001）。研究组和对照组相比，会阴浅横肌FA值和CS值，左侧耻骨内脏肌CL值，右侧耻骨内脏肌FA、λ3、CL、CS、CP值和左侧髂尾肌λ1、λ3值差异有统计学意义（P＜0.01、P＜0.05）。结论DTI观察女性盆底肌肉技术上可行，可对POP患者的盆底肌肉损伤进行初步评估，并对揭示其发病机制有一定的作用。

脱垂；骨盆；磁共振成像；扩散张量成像；图像处理，计算机辅助；骨盆底

PurposeTo evaluate parameter changes of pelvic floor muscles in patients with female pelvic organ prolapse (POP) through diffusion tensor imaging (DTI).Materials and MethodsFifty female patients with POP at III or IV degree (research group) and fi fty healthy women volunteers (control group) were collected to make prospective research. The axial DTI sequence was performed in subjects, with b=500 s/mm2, at 15 directions. DTI original images were imported into the post-processing software, and the corresponding DTI mappings were formed. In the original images, pelvic fl oor muscles were sketched out layer by layer, and various DTI parameters, including fractional anisotrophy (FA), mean diffusivity (MD), λ1, λ2, λ3, linear anisotropy (CL), planar anisotropy (CP) and spherical anisotropy (CS), were calculated. Six kinds of pelvic fl oor muscles, including anal sphincter, superficial transverse perineal muscle, pubic visceral muscle, puborectal muscle and iliococcygeal muscle were measured, and fi ve of them were measured on both sides. The difference of DTI parameters between right and left side of each muscle, and the difference of DTI parameters between research and control group were compared.ResultsBetween the right and left side of five kinds of pelvic floor muscles in control group, significant difference was only found in FA, λ3, CP, CS value of internal obturator muscle (P＜0.01,P＜0.001). There were signi fi cant differences in FA, λ3, CL, CP and CS values of the left and right muscles in the study group (P＜0.05,P＜0.001). Compared with control group, FA value and CS value of super fi cial transverse perineal muscle, CL value of left pubic visceral muscle, FA, λ3, CL, CS and CP value of right pubic visceral muscle, λ1 and λ3 value of left iliococcygeal muscle of research group were significantly different (P＜0.01,P＜0.05).ConclusionDTI for observation of female pelvic fl oor muscle is technically feasible, and it can detect the injury of pelvic fl oor muscle in POP patients, and may be helpful to reveal the pathogenesis of POP.

Prolapse; Pelvis; Magnetic resonance imaging; Diffusion tensor imaging; Image processing, computer-assisted; Pelvic fl oor

10.3969/j.issn.1005-5185.2017.04.013

1.北京大学第三医院放射科北京 100191

2.北京大学第三医院妇产科北京 100191

刘剑羽

Department of Radiology, Peking University Third Hospital, Beijing 100191, China

Address Correspondence to:LIU Jianyu

E-mail: jyliu5791@sina.com

R445.2；R711.2

2016-12-19

修回日期： 2017-02-21

中国医学影像学杂志